检测贾第虫属西欧当地K9(犬类)遗址的蠕虫(DOGWALKS研究)

背景

受感染狗的肠道寄生虫污染会使其他狗和人处于危险之中。一项研究通过收集西欧城市的粪便样本来估计狗肠道寄生虫的患病率。

方法

研究人员从12个国家33个城市的164个公园的2469只狗身上收集了新鲜的粪便样本。每位主人都回答了一份问卷，重点是他们的狗的信号和最近的驱虫治疗史。收集的样本检查钩虫，鞭虫，蛔虫和贾第虫属离心浮选后使用粪抗原诊断免疫分析和显微镜。

结果

线虫或贾第虫属在100%的城市和93.3%的公园中至少有一个样本被检测到。57%的公园发现了线虫。总体而言，22.8%的狗狗肠道寄生虫检测呈阳性贾第虫属是最常见的寄生虫(17.3%的狗，83.5%的公园)。对于线虫感染，7.6%的狗检测呈阳性，其中1岁以下的狗感染9.9%，1 - 3岁的狗感染7.7%，4-6岁的狗感染7.3%，≥7岁的狗感染6.6%。在检测到的线虫中，蛔虫最常见(3.6%的狗，公园，28.7%的公园)，最常见于年龄< 1岁的狗，但也存在于年龄≥7岁的狗。在所有年龄的狗中，分别有3.2%和2.3%的狗被检测到钩虫和鞭虫，在公园中分别有37.2%和17.7%的狗被检测到。粪抗原免疫测定法检测阳性的粪便样本比例比离心浮选法大。测试结果呈阳性贾第虫属同时使用两种诊断试验时，比单独使用离心浮选时高出7倍，同时使用两种试验时，对线虫的阳性检测结果比单独使用浮选时高出60%。总体而言，77.2%的宠物主人报告了之前的驱虫治疗，其中至少62.7%的主人没有按照建议的治疗频率进行治疗。在前一个月接受驱虫药的狗，其线虫感染的百分比低于在前一次剂量后1个月才接受驱虫药的狗。

结论

本文报告的狗肠道寄生虫感染的患病率估计强调了对主人进行教育的必要性，包括定期检测和治疗指南，即使是在老年狗中。不遵守指导方针可能导致这些感染的持续传播，包括那些具有人畜共患可能性的感染。将粪抗原免疫检测与离心浮选相结合进行诊断检测和定期驱虫治疗是确保最佳控制肠道寄生虫的重要措施。

图形抽象

肠道寄生对犬类宿主具有潜在的健康风险，受感染犬的环境污染(通常是亚临床的)可使其他犬、其他动物和人类面临疾病风险。虽然收容所和流浪狗感染寄生虫的风险最大，但来自多个欧洲国家的报告表明，肠道寄生虫感染在家养狗中很常见[1，2，3.，4，5，6，7，8，9］．钩虫属caninum，鞭虫vulpis而且犬弓蛔虫是狗身上最常见的线虫种类，感染贾第虫属intestinalis(syn。g . duodenalis而且g . lamblia)，Cystoisospora寄生虫和绦虫很常见。因此，了解犬肠道寄生虫感染的风险、感染的诊断和有效的控制措施是“同一个健康”的重要考虑因素。

深入了解犬肠道寄生虫的风险可以通过流行率调查提供。大多数此类报告是基于检测感染的传统方法的发现，包括粪便涂片、站立重力被动浮选和离心浮选。涂片和被动浮选已被证明对肠道寄生虫的检测不敏感，虽然离心浮选比涂片和被动浮选更可靠，但这种技术有时不能检测到感染，例如专利前的感染或寄生虫卵排泄量非常低、间歇性或不均匀地分散在粪便中的感染[10，11，12］．

与粪便浮选方法不同，最近引入的粪抗原免疫测定法在专利申请前检测感染，在卵子脱落之前，从而提高了对常见肠道线虫种类的检测敏感性贾第虫属［11，12，13，14］．免疫测定的商业可用性提供了一个机会，通过识别浮选方法遗漏的感染，进一步深入了解犬肠道寄生虫的流行情况。

在本报告中，我们描述了第一个估计犬类肠道寄生虫感染流行率的欧洲多国研究，重点是在当地公园由主人锻炼的宠物狗，而不是收容所的狗或接受兽医护理的狗，使用两种测试方法:硫酸锌离心浮选测试和经过验证的粪抗原测定。主要研究目的是估计感染肠道线虫(蛔虫、钩虫、鞭虫)的狗的比例贾第虫属通过在西欧的城市和狗经常运动的地区收集新鲜的粪便样本。次要目标是确定粪抗原免疫测定和粪便浮选联合检测寄生虫的益处，并调查业主报告的驱虫药物与肠道寄生虫存在之间的关系。

粪便样本收集地点

收集地点被确定为城市(包括周边地区)中人们通常遛狗或锻炼狗的区域，无论是否牵着狗。训练有素的调查人员收集了来自12个国家33个城市164个地点的2469只狗的新鲜粪便样本1)．为了覆盖每个城市的一系列社会经济领域，调查人员在每个城市的公园或其他适当区域选择了五个独立的收集地点，考虑到地理和社会经济的多样性和安全考虑。

选择犬只进行采样，并与主人沟通

所有收集粪便样本的狗都是由自愿参加研究的现场访客拥有(或在他们的照顾下)。为了纳入研究，狗的主人或狗主人家里的某个人必须和狗一起在场，同意采集样本，并口头回答关于狗的信号和最近驱虫治疗的研究问卷(附加文件)1:表S1)。从任何一只狗身上只采集了一个样本，从有多只狗的家庭中只采集了一只狗。不论狗的年龄、品种、性别、粪便质量或临床状况。由专业遛狗人或不熟悉狗的家庭条件的人照顾的狗被排除在外。没有从赞助公司的任何员工的狗身上收集研究样本，也没有从任何研究人员、任何兽医诊所工作人员或任何研究人员认识的学术工作人员的狗身上收集研究样本。问卷是在现场完成的。

粪便样本收集和检测

调查人员包括Elanco Animal Health (Greenfield, IN, USA)或IDEXX Laboratories, Inc. (Westbrook, ME, USA)雇用的兽医和其他工作人员，当地执业兽医，大学兽医和相关工作人员以及兽医学生。所有人都被训练为收集或监督收集的研究调查员。在任何一个地点取样的狗不超过20只。每个样品都被立即放入一个硬塑料容器中，并在上面贴上预先打印好的贴纸。收集的样品容器放入标本袋，并装入绝缘盒送往商业实验室(IDEXX GmbH, Kornwestheim, Germany;IDEXX实验室有限公司，英国威瑟比)。对每个粪便样本进行了主要线虫(钩虫、鞭虫和蛔虫)和贾第虫属使用粪抗原免疫分析(Fecal Dx®和贾第虫属测试;(IDEXX Laboratories, Inc.)和使用硫酸锌溶液(比重:1.24-1.27)离心浮选。

结果分析

计算每种寄生虫或寄生虫类别的阳性样本百分比，并使用二项精确方法估计置信区间(CI)。根据驱虫药的使用，对阳性样本的百分比进行比较，并对各组进行年龄加权，以控制年龄的混杂效应。比较了来自狗的样本，这些狗的主人表示没有使用驱虫剂，那些狗的主人表示在过去一个月内使用过驱虫剂，以及那些狗的主人表示距离上次使用驱虫剂有较长的时间间隔。在这三个组中，对初级线虫阳性样本的数量进行了加权，使其年龄分布与整个研究人群的年龄分布相同。通过比较年龄加权百分比估计的置信区间来考虑这些组之间的差异。所有分析均使用R版本4.1.0 [15］．

协议的偏差

协议的偏差包括，由于调查人员的可用性，意大利、西班牙和葡萄牙的采集城市发生了变化。巴塞罗那一个地点的样品在运输途中丢失。在法国，COVID-19限制规定的收集仅限于最初选定的五个城市中的三个。在5个城市中，由于犬只数量不足，无法收集到最少数量的样本，或原始地点从该地点消失，原来选定的地点发生了变化。有11个案例被归类为不合格，因为没有收到样本或完整的问卷，在5个案例中发现了错误标签并进行了纠正。

人口统计资料

从2021年3月到9月，研究人员从12个国家164个公园的2469只狗身上收集并检查了新鲜的粪便样本，这些狗的主人完成了研究问卷。在2469只样本犬中，72.3%的体重为> - 10公斤，12.3%的年龄< 1岁，57.6%的年龄为> - 3岁(1.1%的年龄未知)，雌犬和雄犬的比例相似，尽管完好的公犬比例高于完好的母犬比例(51.6% vs 41.4%)。在犬种类别方面，最常见的描述为“其他”(40.5%)，显示大部分为混合犬种;在其余类别中，最常见的五个品种是拉布拉多寻回犬(6.1%)、金毛寻回犬(3.6%)、杰克罗素梗(2.7%)、比格犬(2.3%)和腊肠犬(2.1%)。在回答“狗狗曾否接受驱虫治疗”一题时，77.2%的狗狗主人(n= 1906)的受访者回答“是”，从24.2% (n= 37)，丹麦受访者的比例为94.1% (n= 144)。1a)， 16.0%回答“否”;6.8%的狗主人不知道是否进行过治疗。各国积极回应的中位数百分比为83%。在77.2%对狗狗曾接受驱虫治疗回答“是”的狗主人中，16.5%表示治疗是在前一个月内进行的，33.2%在1-3个月内进行，20.4%在4-6个月内进行，10.9%在7-12个月内进行，13.9%在过去12个月内没有(5.1%不记得时间)。17.6%的狗主人报告狗狗有肠道蠕虫感染史。在这些主人中，92%的人回答“是的”，而没有这种病史的狗主人中只有80%的人回答“是的”，而有未知感染史的狗主人中有59%的人回答“是的”。在回答“是”曾使用驱虫药的主人中，在英国和葡萄牙报告在前3个月内使用驱虫药的主人所占比例最高，而在意大利、丹麦和瑞典的主人所占比例最低(图2)。1b)。

粪便测试结果

粪便离心浮选试验和粪抗原免疫分析检测到至少一个阳性样本的主要线虫或贾第虫属在研究的100%的城市和93.3%的公园(表2)．此外，在57%的公园中至少收集到一种主要线虫的阳性样本。检测结果还显示，22.8%的样品对初级线虫或线虫呈阳性反应贾第虫属．最常见的寄生虫是贾第虫属，最常见的线虫诊断为蛔虫，其次为钩虫和鞭虫。离心浮选法检测蛔虫卵阳性的55份样品中，52份被鉴定为弓蛔虫sp .和四个aToxascaris leonina(1只狗对两种蛔虫均呈阳性反应)。在47个检测出钩虫阳性的样本中，有40个是通过浮选确定的Uncinaria stenocephala两个as钩虫属(均来自法国)，而五个样本的钩虫种类未被区分。肺虫的幼虫摘要vasorum在3个样本中被鉴定(2个来自丹麦;1名来自瑞士)。虚假发现包括艾美球虫属草食动物的圆虫卵和绦虫卵(分别为0.5%和< 0.1%)膜壳绦虫属diminuta(0.1%)(调查结果的完整摘要包含在附加文件中2:表S2)。肠道寄生虫合并感染最常见的是蛔虫贾第虫属在33只狗(1.3%)中，最常见的混合线虫感染是蛔虫和鞭虫，16只狗(0.6%)。

在国家间的调查结果中值得注意的是，线虫流行率最高的两个国家，包括蛔虫流行率最高的国家，是意大利和荷兰，各有10%的样本呈阳性。有5%的线虫检测呈阳性的国家是奥地利、丹麦、法国、德国和爱尔兰(表2)3.；无花果。2)．

贾第虫属在收集样本的每个国家的至少一个地点进行检测，在所有国家的至少20%的公园中，至少有一个样本对线虫呈阳性。在荷兰70%的公园和奥地利、德国、爱尔兰、意大利、西班牙和瑞典约30-40%的公园的样本中检测到蛔虫(图2)。3.；表格4)．

肠道寄生虫感染在1岁以下的狗中最为普遍，并随着年龄的增加而减少(表2)5；无花果。4)．蛔虫是年轻年龄组(< 1岁)最常见的肠道线虫，但在所有年龄组都能检测到虫卵，包括至少7岁的狗(图2)。5)．阳性样本的这种年龄趋势主要是由阳性测试驱动的贾第虫属和蛔虫。

从主人报告的接受驱虫药物的狗身上收集的粪便样本中，估计线虫感染阳性的百分比为7.8% (95% CI: 6.6-9.1%)，而从没有接受驱虫药物的狗身上收集的粪便样本中，线虫感染阳性的百分比为5.3% (95% CI: 3.3-8.0%)(表2)6；无花果。6)．为贾第虫属据报道，17.7% (95% CI: 16.0-19.5%)的狗被检测为阳性，15.2% (95% CI: 11.8-19.2%)的狗未被检测为阳性。基于线虫阳性测试加权百分比的置信区间显示，主人报告在前一个月使用驱虫剂的狗的线虫感染百分比低于主人报告在最后一次驱虫剂后> 1个月使用驱虫剂的狗。主人报告没有使用驱虫剂的狗在其他两组之间的线虫阳性测试的加权百分比。

方法分析结果

与离心浮选法相比，粪抗原免疫测定法对原生线虫的检测结果阳性比例较大贾第虫属．原生线虫188份阳性标本中，粪抗原免疫法阳性154份(81.9%)，离心浮选法阳性118份(62.8%)。分别为428个样本的阳性数贾第虫属为418例(97.7%)，56例(13.1%)。粪抗原免疫法检测钩虫阳性的样品31份离心浮选为阴性，粪抗原免疫法检测钩虫阳性的样品24份离心浮选为阴性;78个钩虫阳性样本中的23个(29.5%)的检测结果一致(图5)。7)．对鞭虫，用粪抗原免疫法检出44份阳性样本(占总阳性样本的78.6%)，离心浮选法检出33份阳性样本(占58.9%)。对蛔虫，粪抗原免疫法检出阳性标本80份(占阳性标本总数的89.9%)，离心浮选法检出阳性标本55份(占阳性标本总数的61.8%)。

本报告描述了在欧洲进行的第一次多城市、多国调查，通过检查在主人陪伴下锻炼时从宠物狗身上收集的新鲜粪便样本，来估计肠道寄生虫的患病率。在每个国家的每个城市和这些城市90%的公园都发现了肠道寄生虫检测呈阳性的样本，这表明任何在家庭以外锻炼的狗都有感染的风险。本研究使用的方法与2019年在美国各地进行的一项研究(DOGPARCS研究)相似，该研究从3000多只狗身上收集了新鲜的粪便样本[16］．与美国研究的结果相似，在本研究中贾第虫属是检测到的最普遍的肠道寄生虫，和主要线虫的总体流行率是相当的(在那个研究中，8.8%的狗和49.7%的公园，而在这个研究中，7.6%的狗和57.3%的公园)。然而，DOGPARCS研究中的蛔虫流行率远低于本研究(0.6% vs 3.6%)，钩虫流行率远高于本研究(7.1%[主要是答:caninum] vs 3.2%[主要是美国stenocephala])。

必须承认目前研究的一些局限性。首先，在短短1到2天的时间内完成了每个公园的收集工作，因此对有限数量的狗和公园进行了采样，从而可能低估了肠道寄生虫的存在。其次，每个国家抽样的城市数量太少，无法将调查结果外推到整个国家，尤其是爱尔兰、奥地利和瑞士，这些国家的数据收集仅从一个城市完成。第三，从春季到夏末，每个国家都收集了样本;因此，数据没有反映流行率的季节变化，这可能会影响国家之间的比较。重要的是，通过在春夏期间收集样本，可能会错过蛔虫(12月和1月为季节流行率最高)和鞭虫(1月和2月为流行率最高)感染的季节波动，这可能会导致对这些线虫流行率的低估，特别是[17］．第四，本研究旨在深入了解主要线虫的流行情况贾第虫属．由于所使用的方法对它们的检测不敏感，因此该结果没有提供任何关于卵虫和肺虫流行率的指示答:vasorum而且c . vulpis在一些样品中被检测到)。第五，样本阳性弓蛔虫通过浮选的sp之间没有进一步的分析区分犬蛔虫而且t .软件，留势t .软件食粪症引起的卵未被注意[18］．然而,T．软件而且T．犬属是宿主特异性的吗，这是肯定的吗弓蛔虫本研究中所得到的sp抗原极不可能是活性的T．软件感染(18］．最后，虽然结果表明宠物狗可能是环境寄生虫污染的来源，但收集样本的宠物狗是由其主人陪同的，大约四分之三的主人报告提供了一些驱虫处理。由于自由漫游和收容所的狗比我们研究中包括的狗更有可能有肠道寄生虫负担，我们的结果可能低估了犬类肠道寄生虫感染率的流行程度，以及由此引起的更广泛的狗群所带来的健康风险[2，6，9］．考虑到这些局限性，该结果确实为欧洲宠物狗肠道寄生的存在提供了良好的指导基础贾第虫属和线虫。

高贾第虫属本研究中发现的患病率与欧洲及其他地区完成的其他研究报告一致(由Bouzid等人综述)。19])，常被认为是最常见的犬类肠道寄生虫感染[16，19，20.］．在这些研究中，作者报告说，年轻狗比年长狗的阳性比例更高贾第虫属．在我们的研究中，结合粪抗原免疫分析和离心浮选技术检测到的阳性检测数量超过7倍贾第虫属比单独浮选(16.9%粪抗原/2.3%离心浮选/17.3%联合)，这与其他报告一致，表明浮选对检测犬类感染这种寄生虫是不可靠的[4，19，21］．这种不可靠可能是由于囊肿的间歇性排泄和脆弱(在收集粪便样本和实验室检查之间可能退化)，以及浓缩硫酸锌溶液的渗透压可能造成的破坏[16］．

粪抗原检测和浮选的联合使用可能是导致检测为阳性的狗的比例相对较高的一个因素贾第虫属相比之下，欧洲狗和猫的总体患病率高达7% [22］．此外，超过一半的狗检测呈阳性贾第虫属本研究中感染年龄均小于3岁。尽管如此，12.0%的积极贾第虫属我们的研究中浮选试验的结果远高于ESCCAP(欧洲动物伴侣寄生虫科学顾问)的估计(狗和猫中3-7%，在幼小动物中明显更高)，尽管它与比利时和德国的狗中患病率分别为9%至16%的其他报告大致一致，远低于欧洲其他研究中发现的30-41.0% [4，8，23，24，25，26，27］．然而，这些数据并没有提供一个可靠的依据来得出结论，即公园游览会增加犬类感染狂犬病的风险贾第虫属在美国，狗狗聚集在公园里可能会有更大的暴露风险，特别是如果环境鼓励他们聚集在水源附近的话。

据报道，在样本采集前1个月内接受驱虫药的狗，在考虑到这些组的年龄差异后，对线虫的阳性反应明显低于1个月前接受>治疗的狗。出乎意料的是，未接受驱虫药的狗对线虫的阳性结果百分比略低于报告接受驱虫药的狗，尽管这种差异并不显著。虽然我们考虑了年龄的差异，但其他生活方式因素(如家庭环境、接触传染源的频率)可能会影响这些组的阳性结果。一种解释可能是，随着用药时间的增加，主人将其他药物(例如跳蚤/蜱虫治疗)与驱虫药混淆了。此外，在采访中被告知，研究的目的是检测他们的狗体内的肠道寄生虫，一些主人可能会感到社会压力，对使用驱虫剂的问题做出积极回应。因此，在各国，令人惊讶的是，国家层面的受访者中位数百分比(83%)表示他们的狗接受过治疗。然而，结果表明，> 60%的主人在过去3个月内没有对他们的狗进行过驱虫治疗，这与早期的调查结果一致，该调查显示，在遵守亚太经社会关于驱虫治疗频率的建议方面存在广泛的失败[28，29，30.，31，32］．这些建议指出，在户外活动并与其他狗或公园接触的狗每年至少应接受4次测试或治疗，以有效控制蛔虫和其他肠道寄生虫。

主人没有遵守专家的建议，这可能是导致蛔虫在所有年龄组(包括老年狗)中患病率相对较高的一个因素。蛔虫仍然令人担忧，尤其是因为它们具有人畜共患的潜力。成年女性犬蛔虫每天能产85,000个蛋;这些卵对常见的消毒剂有抗性，在很大程度上不受极端环境条件的影响，并且可以存活数年，感染其他狗和非犬类宿主，包括人类[33］．这种繁殖，加上鸡蛋的环境耐受性，对大多数驱虫药物治疗的抑制期缺乏敏感性，经胎盘传播，使幼犬出生时感染，狗主人未能遵循检测和治疗指南，这些都是这种人畜共患寄生虫持续高流行的因素。在感染后，迁徙的幼虫被诊断为人类一系列神经、眼科、肺部和皮肤症状的原因[34］．年龄在4 - 6岁和7岁以上的狗中阳性检测的普遍存在提醒我们需要继续对所有年龄的狗进行检测和治疗，包括可能作为重要感染宿主的老年狗，即使感染在临床上并不明显(图2)。4)．其他报告，包括最近的一项审查，表明流行弓蛔虫几十年来，细菌感染一直居高不下，令人担忧，除了少数例外，我们的研究结果与这些早期发现一致[34，35，36，37，38］．

在目前的研究中，我们没有在线虫阳性测试的比例和主人回忆最近使用驱虫剂的时间之间建立任何明确的趋势。然而，值得一提的是，在至少有100只狗和10个站点的结果的国家中，葡萄牙和英国的主人回答说他们在过去3个月内治疗过他们的狗的比例最高(分别为68.0%和64.5%)，并且在这两个国家的样本中检测到的蛔虫卵的比例最低(0.7%和0.0%)。相比之下，一些在过去3个月内业主报告驱虫率较低的国家，特别是意大利(14.9%)和荷兰(40.7%)，蛔虫阳性检测的患病率最高(分别为7.2%和10.8%)。意大利鞭虫检测呈阳性的比例也最高，钩虫检测呈阳性的比例紧随德国之后(据报道，43.4%的狗在过去3个月内接受过驱虫治疗)。

在德国最为流行，但在所有国家都有发现的钩虫，似乎主要是stenocephala。只有两份来自法国的样本呈阳性答:caninum它具有人畜共患的潜力和热带和亚热带气候所青睐的生命周期，其潜在的人畜共患病(但致病性较低)亲属也是如此钩虫属braziliense。的短生命周期答:caninum(专利前期:2-3周)、多产蛋(每天2.5万枚蛋/成年)以及旅行/进口受感染宠物可能会迅速增加感染风险。美国在2015年至2018年期间报告的钩虫患病率增加了47% [17］．许多欧洲报告描述了钩虫科相对于其他犬类肠道寄生虫的高流行率，但没有提供物种的详细信息[1，2，3.，4，5］．如果未来的研究能区分钩虫的种类，这将是有帮助的。随着令人担忧的多重耐药的出现，钩虫的重要性越来越大答:caninum［39，40］．

除奥地利、爱尔兰、瑞士和荷兰外，所有国家的样本中都发现了鞭虫。只在奥地利、爱尔兰和瑞士的一个城市取样，限制了检测鞭虫的能力。患病率最高的是t . vulpis意大利也是原发性线虫流行率最高的国家，报告使用驱虫剂的业主比例最低(丹麦使用驱虫剂的比例最低，可能与丹麦是本研究中唯一一个要求在使用驱虫剂前进行阳性检测或临床诊断的国家有关[41])。感染可能导致严重疾病和死亡，由于间断性卵排泄和卵密度高，常用的粪便浮选方法往往会遗漏感染[42］．

联合使用粪抗原免疫测定和离心浮选技术检测到的线虫阳性结果比单独浮选多(约)60%(粪抗原:6.2%;离心浮选:4.8%;合并:7.6%)，这表明对每个样本合并两种测试是有好处的。粪抗原免疫测定阳性检测的高比例可能与浮选漏检的专利前感染有关。样品在浮选测试中呈阳性，但在免疫测定中呈阴性，可能是由于捕食或贪食，如发现不感染狗的假寄生虫，如艾美球虫属(2.8%)及草食动物的圆形蛋(0.5%)，或因低强度感染而缺乏足够的抗原产生[16］．

总的来说，结果表明，肠道寄生虫感染的狗正在访问并可能污染公园，使其他狗受到感染。虽然我们的方案要求从常见的犬类运动区域收集样本，但没有对其他区域的狗进行比较，比如在街上散步的狗，或者狗是带着还是不带着。因此，这些结果不应该被视为在公园里锻炼狗的专属问题。结果确实表明，狗主人不遵守亚太经社会建议的代价是，他们的狗被感染和传播潜在的人畜共患线虫寄生虫的可能性增加。这一费用突出表明，有必要对主人和兽医进行教育，让他们了解遵守亚太经社会建议的好处:(i)捡起并小心处理狗的粪便(这也将有助于限制潜在的人畜共患疾病的传播)贾第虫属）;(ii)每年最少为“室内”犬只进行一至两次肠道线虫测试及治疗;以及(iii)对于带狗参观公园的狗主人，例如本研究所包括的人，每年至少施用4次至12次有效驱虫剂[15］．

在西欧公园运动的狗(包括年龄较大的狗)中发现肠道线虫感染的流行率估计，突出表明需要对主人进行教育，了解亚太经社会关于定期检测和治疗的建议。研究结果表明，不遵守这些建议可能导致肠道寄生虫感染的持续传播，包括那些具有人畜共患潜力的感染，危及其他狗、人和其他动物的健康。联合使用粪抗原测定法和离心浮选法进行试验，并以适当的频率进行综合驱虫处理，是确保最佳的寄生虫控制的关键措施。

支持本文结论的数据包含在本文及其附加文件中。本研究的原始数据可根据合理要求向Elanco Animal Health或IDEXX提供。

作者要感谢dr。Guadelupe Miro Corrales、Luis Madeira de Carvalho和Luigi Venco分别为确保在西班牙、葡萄牙和意大利有效收集样本提供了支持;Elanco团队的Alexa Sommer(德国)，Lisa Carassou(法国)，Liselotte Jessen(丹麦和瑞典)，Judith Essink(荷兰)，Beatrice Delgado(伊比利亚)和Jacqui Skelly(英国和爱尔兰)收集样本，以及Pascale Fuchs和Quitterie de Bissy及其在Vitaux和ProVéto Junior Conseil的团队。作者也要感谢IDEXX欧洲的Carola Hafner、Lavinia Soussoula、Nikolett Neukunft、Alaa Aladin Alnassan、Lina Kurzrock、Peter Kopp、Matt Jones、Liam Percival和Jaume Rodon，感谢他们在组织研究后勤和分析样本方面的不懈支持。也要感谢Elanco公司的Roland Schaper博士，他在筹集资金和启动研究方面发挥了关键作用。

Elanco Animal Health提供了直接资金。测试由IDEXX提供。

作者及隶属关系

1. Elanco动物健康，2500创新路，格林菲尔德，46140，美国

   杰森·德雷克

2. IDEXX博士，威斯布鲁克，ME, 04092，美国

   Sarah Sweet, Evan Hegarty, Stephanie Horr和Troy Goddu

3. Elanco动物保健，巴特利伍德商业园，胡克，RG27 9XA，英国

   金斯利巴克辛德尔

4. IDEXX Europe B.V, Scorpius 60, Hoofddorp，荷兰

   Hanne Friis

5. Ryan Mitchell Associates LLC，美国新泽西州韦斯特菲尔德，07090

   威廉·g·瑞安

6. Freie寄生虫学和热带兽医研究所Universität柏林，柏林，德国

   Georg von Samson-Himmelstjerna

贡献

JD、SS、KB、EH、SH、HF、TG、WGR和GvS参与了研究的设计和实施。所有作者都阅读并批准了最终的手稿。

相应的作者

对应到威廉·g·瑞安．

伦理批准并同意参与

该协议得到了Elanco隐私和消费者信息审查委员会的批准。没有动物被处理，也没有进行任何治疗。

发表同意书

不适用。

相互竞争的利益

JD和KB是Elanco的雇员。SS, EH, SH, HF和TG是IDEXX的员工。WGR已收到Elanco支付的临床研究和咨询费。全球疫苗联盟从几家生产寄生虫控制和诊断产品的公司获得了酬金、费用报销或研究支持。

出版商的注意

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