苹果植物化学物质及其健康益处

有证据表明，多吃水果和蔬菜可能会降低患心血管疾病和癌症等慢性疾病的风险，而水果和蔬菜中的植物化学物质，包括酚类物质、类黄酮和类胡萝卜素，可能在降低慢性疾病风险方面发挥关键作用。苹果是一种广泛食用的植物化学物质的丰富来源，流行病学研究表明，食用苹果与降低某些癌症、心血管疾病、哮喘和糖尿病的风险有关。在实验室中，人们发现苹果具有非常强的抗氧化活性，可以抑制癌细胞增殖，降低脂质氧化，降低胆固醇。苹果含有多种植物化学物质，包括槲皮素、儿茶素、间苯甲苷和绿原酸，这些都是强抗氧化剂。不同品种苹果的植物化学成分差异较大，在果实的成熟和成熟过程中，植物化学成分也有微小的变化。储存对苹果植物化学物质的影响很小，但加工对苹果植物化学物质的影响很大。虽然有广泛的研究，但关于苹果及其植物化学物质对健康的益处的文献综述还没有汇编来总结这项工作。本文综述了苹果及其植物化学物质的健康益处、植物化学物质的生物利用度和抗氧化性能，以及品种、成熟、贮藏和加工对苹果植物化学物质的影响。

在美国以及大多数工业化国家，心血管疾病和癌症被列为导致死亡的前两大原因。这两种疾病的原因都与生活方式的选择有关，其中最重要的是饮食。据估计，健康的饮食可以预防大约30%的癌症[1，2］．高胆固醇和肥胖在很大程度上受到饮食和生活方式的影响，并在美国花费了数十亿美元的健康相关费用。高胆固醇是心血管疾病的危险因素，通常用他汀类药物治疗，据估计，美国每年将花费300亿美元用于他汀类药物治疗胆固醇[3.］．1998年，肥胖是心血管疾病、癌症和糖尿病的危险因素，据估计，美国每年要花费超过920亿美元。4］．了解饮食对慢性疾病的影响可能对预防慢性疾病有很大帮助。

当我们还是孩子的时候，很多人都被告知“多吃蔬菜，因为它们对你有好处”，而“一天一个苹果，医生远离我”这句谚语仍然很流行。最近，许多研究为这两个常见短语提供了科学依据。在20世纪90年代早期，研究人员检查了100多项与饮食和癌症有关的流行病学研究，在156项饮食研究中的128项中，水果和蔬菜对各种不同的癌症具有显著的保护作用。5］．他们发现，食用少量水果和蔬菜的人患癌症的可能性是食用大量水果和蔬菜的人的两倍。最近，一项研究表明，中国女性摄入水果和蔬菜与降低乳腺癌风险有关[6］．在这项以人群为基础的、针对上海女性的病例对照研究中，绝经前女性多吃深黄橙色蔬菜和柑橘类水果，患乳腺癌的风险往往较低。水果和蔬菜的摄入似乎也有预防冠心病的作用[7］．大约84000名女性被跟踪了14年，42000名男性被跟踪了8年。他们发现，吃最多水果和蔬菜的人患冠心病的风险降低了20%，而吃更多绿叶蔬菜和富含维生素c的水果的人患冠心病的风险最低。富含水果和蔬菜的饮食不仅有助于预防心脏病和癌症，还可能有助于预防各种其他疾病。例如，多吃水果和蔬菜有助于预防白内障、糖尿病、阿尔茨海默病甚至哮喘。8- - - - - -10］．

水果和蔬菜的大部分保护作用都归因于植物化学物质，即非营养性植物化合物，如类胡萝卜素、类黄酮、异黄酮和酚酸。已经在食物中发现了数千种植物化学物质，但仍有许多植物化学物质尚未被发现。不同的植物化学物质被发现具有一系列的活性，这可能有助于预防慢性疾病。例如，植物化学物质可以抑制癌细胞增殖，调节炎症和免疫反应，并防止脂质氧化[11，12］．植物化学物质的主要作用是防止氧化。我们生活在一个高度氧化的环境中，许多代谢过程可能会导致产生更多的氧化剂。人类和所有动物都有复杂的抗氧化防御系统，但它们并不完美，氧化损伤会发生。心血管疾病和癌症都被认为是氧化应激的结果，氧化应激会导致更大的生物分子，如DNA、脂质和蛋白质的损伤。据估计，人类每个细胞每天有10,000次氧化对DNA的攻击[10］．

水果和蔬菜中常见的一类主要植物化学物质是类黄酮。苹果是美国和欧洲人饮食中类黄酮的重要来源。在美国，人们从水果中摄入的酚类物质有22%来自苹果，这使得苹果成为酚类物质的最大来源[13］．在芬兰，苹果和洋葱是膳食类黄酮的主要来源，而在荷兰，苹果是仅次于茶叶和洋葱的第三大类黄酮来源。14，15］．在芬兰的一项对大约1万人的研究中，类黄酮摄入量与较低的总死亡率有关[16］．苹果是膳食类黄酮的主要来源之一，显示出与降低死亡率的最强关联。

苹果不仅在许多文化中都很受欢迎，而且还是抗氧化剂的良好来源。在美国，与许多其他常见的水果相比，苹果具有第二高的抗氧化活性1)．苹果的酚类化合物总浓度排名第二，也许更重要的是，与其他水果相比，苹果的游离酚类物质含量最高[17］．这意味着这些化合物不会与水果中的其他化合物结合，酚类物质可能更容易被吸收到血液中。

由于水果和蔬菜富含抗氧化剂，饮食中富含这些食物有助于预防氧化应激，因此可能有助于预防慢性疾病和延缓衰老。这些发现导致国家研究委员会建议每天食用五份或更多的水果和蔬菜。几种常见的食物和饮料，包括茶、酒、洋葱、可可、蔓越莓和苹果，因其酚类化合物含量高，在饮食中特别有益。虽然对这些食物的健康益处的积极研究一直在进行中，但目前对上述所有食物的这项工作的评论都存在，除了苹果。因此，本文综述了苹果的健康益处、苹果植物化学成分、苹果植物化学成分的生物利用度以及影响苹果植物化学成分质量的因素，如苹果品种、成熟、贮藏和加工等。

癌症

几项研究明确指出，吃苹果与降低癌症，尤其是肺癌的风险有关。在护士健康研究和卫生专业人员的随访研究中，涉及超过77,000名女性和47,000名男性，水果和蔬菜摄入量与女性肺癌风险降低21%有关，但在男性中没有发现这种关联[18］．在研究中，很少有单一的水果和蔬菜对女性患肺癌的风险有显著影响，但苹果是与降低肺癌风险相关的单一水果之一。每天至少吃一份苹果和梨的女性患肺癌的风险较低[18］．在参与研究的男性中，没有发现任何一种水果或蔬菜与肺癌风险之间的关联。

在夏威夷的一项病例对照研究中发现，男性和女性摄入苹果和洋葱与降低肺癌风险有关[19］．评估了582例肺癌患者和582例非肺癌对照组的吸烟史和食物摄入量。与食用这些水果最少的人相比，摄入最多苹果、洋葱和白葡萄柚的参与者患肺癌的风险降低了40-50%。肺癌风险的降低在男性和女性以及几乎所有种族群体中都可见到。与红酒、红茶或绿茶没有关联。洋葱和苹果都富含类黄酮，尤其是槲皮素和槲皮素缀合物[20.］．Le Marchand等人[19发现肺癌与槲皮素摄入量呈负相关，尽管这一趋势在统计学上并不显著。有趣的是，苹果和洋葱摄入量与肺癌之间的反向关联在鳞状细胞癌中比在腺癌中更强。

在芬兰一项涉及一万名男性和女性并进行了24年随访的研究中，黄酮摄入量与肺癌发展之间存在很强的负相关[15］．在抽样人群中，平均类黄酮摄入量为每天4.0毫克，总类黄酮摄入量的95%为槲皮素。苹果和洋葱提供了64%的类黄酮摄入量。增加类黄酮摄入量能降低肺癌风险，这在年轻人和不吸烟者中表现得尤其明显。苹果是唯一与肺癌风险成反比的特定食物。由于苹果是芬兰人群中类黄酮的主要来源，因此得出的结论是，苹果中的类黄酮最有可能是降低肺癌风险的原因。

饮食儿茶素与上皮性癌症的关系在728名男性(65-84岁)中进行了检查，这是Zutphen老年人研究的一部分[21］．茶叶是儿茶素的天然高来源，在这项研究中占儿茶素总摄入量的87%，而苹果占儿茶素摄入量的8.0%。研究发现，总儿茶素和茶叶摄入量对肺癌没有影响，但苹果摄入量与降低上皮性肺癌发病率有关[21］．这支持了之前讨论的研究结果，即苹果与肺癌呈显著负相关，并可能表明儿茶素单独对肺癌没有作用。来自Zutphen老年人研究的其他数据显示，水果和蔬菜类黄酮与癌症发病率以及消化道和呼吸道肿瘤之间呈负相关[22］．同样，茶中的类黄酮与癌症风险的降低无关。

心血管病

心血管疾病的风险降低与吃苹果有关。女性健康研究调查了近4万名女性，随访6.9年，并研究了类黄酮和心血管疾病之间的关系[23］．摄入黄酮类化合物最多的女性患心血管疾病的风险降低了35%。类黄酮摄入量与中风、心肌梗死或心血管疾病死亡风险无关。槲皮素与心血管疾病、心血管事件、心肌梗死或中风没有任何关联。然而，摄入苹果和西兰花都与降低心血管疾病和心血管事件的风险有关。吃苹果的女性患心血管疾病的风险降低了13-22%。

在芬兰的一项研究中，研究了类黄酮摄入量和冠状动脉死亡率，发现女性类黄酮摄入量与冠状动脉死亡率呈显著负相关，但在男性中没有[24］．苹果和洋葱摄入量也与冠状动脉死亡率呈负相关，尤其是女性。从同一队列研究中收集的数据也显示了槲皮素和苹果摄入量对脑血管疾病的影响[25］．食用苹果最多的人与食用苹果最少的人相比，血栓性中风的风险较低[25］．洋葱摄入量和槲皮素摄入量与血栓性卒中或其他脑血管疾病无关。

一项对爱荷华州近3.5万名女性的研究显示，苹果和葡萄酒的摄入量与绝经后女性死于冠心病的比例呈负相关[26］．苹果中儿茶素和表儿茶素的摄入量与冠心病死亡呈强烈的负相关。虽然总儿茶素摄入量与冠心病死亡率呈负相关，但Arts等人(2001年)发现茶儿茶素与绝经后妇女的冠心病死亡率无关。苹果儿茶素可能比茶叶中常见的儿茶素和表儿茶素没食子酸酯更具有生物利用性。

黄酮类化合物与冠心病风险之间的关系也作为Zutphen老年人研究的一部分进行了研究[14］．类黄酮摄入量与老年男性心脏病死亡率降低密切相关，同时与心肌梗死呈负相关。在这项研究中，茶是类黄酮的主要来源，并且与冠心病呈负相关。苹果摄入量约占总黄酮摄入量的10%，还与男性冠心病死亡风险降低有关，但这种关系在统计上不显著[14］．

哮喘与肺功能

食用苹果与哮喘呈负相关，也与一般肺部健康呈正相关。在最近一项涉及1600名澳大利亚成年人的研究中，苹果和梨的摄入量与哮喘风险的降低和支气管超敏反应的降低有关，但水果和蔬菜的总摄入量与哮喘风险或严重程度无关。8］．特定的抗氧化剂，如维生素E、维生素C、视黄醇和β-胡萝卜素，与哮喘或支气管过敏无关。此前研究发现，英国成年人摄入苹果和硒与哮喘的减少有关[27］．这项研究调查了近600名哮喘患者和900名非哮喘患者的饮食和生活方式。水果和蔬菜的总摄入量与哮喘的相关性较弱，而苹果的摄入量与哮喘的相关性较强。后一种影响在每周至少吃两个苹果的受试者中表现得最为明显。食用洋葱、茶和红酒与哮喘发病率无关，这表明苹果类黄酮尤其有益。维生素C和维生素E与哮喘发病率无相关性，胡萝卜素摄入量与哮喘发病率有弱相关性，但有正相关性。在芬兰一项涉及一万名男性和女性的研究中，摄入苹果和橙子都与哮喘发病率降低有关[16］．总的来说，类黄酮摄入量与较低的哮喘风险相关，这种关联主要归因于槲皮素、橙皮素和柚皮素。其他水果和蔬菜，如洋葱、葡萄柚、白卷心菜和果汁，与降低哮喘风险无关。

一项针对荷兰13000多名成年人的研究发现，苹果可能对肺功能有好处。28］．苹果和梨摄入量与肺功能呈正相关，与慢性阻塞性肺疾病呈负相关。儿茶素的摄入也与肺功能相关，并与慢性阻塞性肺疾病呈负相关，但儿茶素的主要来源茶与慢性阻塞性肺疾病之间没有相关性[28］．一项对大约2500名中年(45-59岁)威尔士男性的研究也证明了食用苹果对肺功能的有益影响[29］．肺功能以1秒用力呼气量(FEV)测量，与柑橘类水果、果汁/南瓜和苹果摄入量呈正相关。然而，在吸烟调整后，柑橘类水果和果汁/南瓜的相关性失去了意义。在考虑到吸烟、体重指数、社会阶层和运动等可能的混杂因素后，苹果摄入量与肺功能仍然呈正相关。与不吃苹果的人相比，每周吃五个或五个以上苹果的参与者的FEV明显更高，达到138毫升[29］．

糖尿病和减肥

吃苹果不仅有助于降低患心脏病、癌症和哮喘的风险，还可能与降低患糖尿病的风险有关。在之前讨论过的芬兰对1万人的研究中，吃苹果可以降低患II型糖尿病的风险[16］．槲皮素是苹果皮的主要成分，摄入越多，患二型糖尿病的风险就越低。Myrectin和浆果的摄入量也与II型糖尿病风险的降低有关，但洋葱、橙子、葡萄柚和白卷心菜的摄入量与降低风险无关。

在巴西，苹果和梨的摄入量也与中年超重妇女的体重减轻有关。30.］．大约400名高胆固醇但不吸烟的女性被随机分为三组:燕麦饼干、苹果或梨，每个受试者每天吃三次每种补充剂，持续12周。食用其中任何一种水果的参与者在12周后体重都有了显著的下降，体重增加了1.21公斤，而食用燕麦饼干的参与者体重没有明显下降。与吃燕麦饼干的人相比，吃水果的人血糖水平也明显较低[30.］．

总结

根据这些流行病学研究，苹果似乎在降低各种慢性疾病的风险和保持健康的生活方式方面发挥着重要作用。在这些综述的论文中，与其他水果、蔬菜和其他类黄酮来源相比，苹果与降低癌症、心脏病、哮喘和II型糖尿病的风险最为一致。食用苹果也与肺功能增强和体重减轻呈正相关。部分由于有强有力的流行病学证据支持苹果对健康的益处，越来越多的研究使用动物和动物进行研究在体外试图更清楚地解释这些健康益处的模型。

抗氧化活性

研究发现，苹果，尤其是苹果皮，具有很强的抗氧化活性，可以极大地抑制肝癌和结肠癌细胞的生长。31，32］．带皮苹果的总抗氧化活性约为83 μmol维生素C当量，这意味着100克苹果(约一份苹果)的抗氧化活性约相当于1500毫克维生素C。然而，100克苹果中维生素C的含量仅约5.7毫克[32］．维生素C是一种强大的抗氧化剂，但这项研究表明，苹果中几乎所有的抗氧化活性都来自各种其他化合物。苹果中的维生素C对总抗氧化活性的贡献不到0.4%。

抗增殖活动

在几项研究中，苹果已被证明具有有效的抗增殖活性。用苹果提取物处理Caco-2结肠癌细胞时，细胞增殖受到抑制，且呈剂量依赖性，在50 mg/mL剂量时最大抑制率为43%。在Hep G2肝癌细胞中也出现了同样的趋势，在50 mg/mL剂量时，最大抑制率达到57% [32］．埃伯哈特等人[32他提出，正是苹果中植物化学物质的独特组合抑制了肿瘤细胞的生长。与其他11种常食用的水果相比，苹果的抗增殖活性排名第三[17］．

不同品种的苹果对肝癌细胞增殖的影响不同[33］．在50 mg/mL剂量下，富士苹果提取物对Hep G2细胞的增殖抑制率为39%，红可口提取物对Hep G2细胞的增殖抑制率为57%。北方间谍苹果对细胞增殖没有影响[33］．与去皮的苹果相比，去皮的苹果抑制Hep G2细胞增殖的效果明显较差，这表明苹果皮具有显著的抗增殖活性。沃尔夫等人。[31]表明，单独剥苹果皮比整个苹果更能抑制Hep G2细胞的增殖。例如，艾达雷德苹果的果皮有EC₅₀为13.6 mg/mL，而整个苹果都有EC₅₀125.1毫克/毫升。欧共体₅₀指的是苹果的剂量，需要抑制细胞增殖的50%。

有人担心，苹果抗氧化剂并不能直接抑制肿瘤细胞增殖，而是通过产生H来间接抑制细胞增殖₂O₂与细胞培养基反应[34］．然而，最近有报道称，苹果提取物不会产生H₂O₂在WME、DMEM或DMEM/Ham F12介质中形成₂O₂添加培养基均不抑制Hep G2细胞增殖和Caco-2结肠癌细胞增殖[35］．此外，过氧化氢酶的添加并没有阻断苹果提取物的抗增殖活性。

抑制脂质氧化

在人血清中加入苹果酚类物质以剂量依赖的方式降低二苯六三烯标记的磷脂酰胆碱(DPHPC)氧化[36］．DPHPC被纳入低密度脂蛋白(LDL)、高密度脂蛋白和极低密度脂蛋白(VLDL)馏分中，是氧化的指标。摄入苹果导致DPHPC氧化降低，这反映了苹果的抗氧化活性在活的有机体内［36］．苹果对低密度脂蛋白氧化的保护作用在食用苹果3小时后达到顶峰，并在24小时后恢复到基线水平[36］．二苯己二烯标记丙酸(DPHPA)与血清白蛋白结合，是测定人血清水相内氧化的一种很好的方法。Mayer等人(2001)还发现，食用苹果也会导致白蛋白DPHPA氧化降低，在3小时内达到峰值活性。

虽然苹果汁所含的酚类物质通常比整个苹果要少，但它仍然是一种广泛食用的膳食抗氧化剂来源。皮尔逊等[37]研究了六种商业苹果汁和红苹果(整个苹果、苹果皮和苹果肉)对人体低密度脂蛋白氧化的影响在体外．用顶空分析法测定铜诱导脂质氧化产生的己醛在体外．将苹果汁、整个苹果、苹果皮和苹果肉的剂量标准化为没食子酸当量，每个低密度脂蛋白溶液用5 μM没食子酸当量处理每个苹果样品。不同品牌的果汁对LDL氧化的抑制作用差异很大，抑制率从9%到34%不等，整个苹果对LDL氧化的抑制率为34%。苹果皮能抑制34%的低密度脂蛋白氧化，而单独的苹果肉则表现出明显较低的抑制(21%)[37］．

饮用苹果汁的大鼠体内丙二醛(MDA)水平也有所下降，丙二醛是脂质过氧化的标志。38］．槲皮素是苹果中的主要类黄酮，大鼠摄入后对脂质氧化没有影响，这表明槲皮素本身并不是苹果抑制脂质氧化能力的原因[38］．其他抗氧化剂和不同苹果抗氧化剂之间的相互作用，包括槲皮素，可能有助于苹果的抗氧化活性。苹果汁对脂质氧化的影响也进行了研究在活的有机体内在人体实验中。在一项涉及四名女性和一名男性的研究中，摄入大量1:1的苹果汁和黑加仑汁的混合物，可以提高血液的抗氧化状态，降低脂质氧化[39］．饮用苹果汁的人谷胱甘肽过氧化物酶也增加了。当受试者摄入最高剂量的苹果汁和黑加仑混合物(1500毫升)时，血浆丙二醛在7天的干预期间下降。尽管苹果汁对脂蛋白有抗氧化作用，但摄入苹果汁对人和大鼠的血浆蛋白都有促氧化作用[38，39］．

降胆固醇作用

苹果对心血管疾病的一些保护作用可能来自它潜在的降低胆固醇的能力。Aprikian等人(2001)发现，当用冻干苹果补充胆固醇喂养的大鼠时，血浆胆固醇和肝脏胆固醇显著下降，高密度脂蛋白(HDL)增加。此外，他们发现喂食苹果的大鼠粪便中的胆固醇排泄增加，这表明胆固醇吸收减少[40］．在另一项研究中，给大鼠喂苹果、梨和桃子时，也出现了类似的胆固醇降低效果。苹果比其他两种水果更能降低胆固醇41］．这三种水果也能提高血浆抗氧化能力，其中苹果的效果最大。41］．苹果、梨和桃子的纤维含量都差不多，但苹果含有更多的酚类化合物，这表明苹果中的酚类化合物可能是造成这种影响的原因。41］．

在肥胖的朱克大鼠中，吃苹果可以降低胆固醇和低密度脂蛋白(LDL)，而在瘦弱的大鼠中，吃苹果并没有改变胆固醇水平。42］．在补充胆固醇、苹果渣纤维和甜菜纤维的大鼠中，血脂明显低于不补充膳食纤维的大鼠[43］．喂食甜菜浆纤维和苹果渣纤维但不喂食胆固醇的大鼠，脂类没有变化，这表明这些膳食纤维来源仅在喂食胆固醇的大鼠中具有降血脂作用[43］．甜菜浆纤维和苹果渣纤维对脂质过氧化物没有影响。

Aprikian等人[44]在最近的研究中发现，与单独使用苹果果胶或单独使用苹果酚类物质相比，结合使用苹果果胶和苹果酚类成分可以更大程度地降低血浆和肝脏胆固醇、甘油三酯以及表观胆固醇吸收率[44］．这项工作表明，水果纤维和多酚成分之间有一种有益的相互作用，也支持吃整个水果的好处，而不是膳食补充剂。

其他健康影响

除了慢性病，苹果还可以用来帮助对抗世界上其他流行的疾病。最近研究发现，未成熟苹果的粗提物抑制霍乱毒素的酶活性，并呈剂量依赖性[45］．此外，苹果提取物以剂量依赖的方式减少霍乱毒素诱导的液体积聚[45］．对苹果提取物进行了分离，并测试了每个部分对霍乱毒素酶活性的抑制作用。含有高聚合儿茶素的两个苹果提取物对霍乱毒素催化的adp核糖化反应的抑制作用分别为95%和98%。含有非儿茶素多酚的部分仅产生3.5%的抑制作用，而含有单体儿茶素、二聚儿茶素和三聚儿茶素的部分产生39%的抑制作用[45］．

总结

总的来说，动物研究和在体外研究人员开始确定苹果有助于预防慢性疾病的机制。首先，苹果强大的抗氧化活性可能有助于防止脂质和DNA氧化。癌细胞培养工作已经证明，苹果可以抑制细胞增殖在体外这可能有助于将苹果摄入量与降低癌症风险联系起来。苹果可以显著降低人体和大鼠的脂质氧化，并降低人体的胆固醇。这些影响可能归因于苹果中的酚类物质和膳食纤维，也可能部分解释了苹果摄入量与心血管疾病风险之间的负相关。

苹果含有大量的类黄酮，以及各种其他植物化学物质，这些植物化学物质的浓度可能取决于许多因素，如苹果的品种，苹果的收获和储存，以及苹果的加工。植物化学物质的浓度在苹果皮和苹果肉之间也有很大差异。

苹果中一些被研究得最充分的抗氧化化合物包括槲皮素-3-半乳糖苷、槲皮素-3-葡萄糖苷、槲皮素-3-鼠李糖苷、儿茶素、表儿茶素、原花青素、花青素-3-半乳糖苷、香豆酸、绿原酸、没食子酸和间氯苷(图)2)．最近，研究人员检测了六种苹果品种中主要酚类化合物的平均浓度。他们发现6个品种的平均酚含量为:槲皮素苷，13.2 mg/100 g果实;维生素C，每100克水果12.8毫克;原花青素B, 9.35 mg/100 g水果;绿原酸，9.02 mg/100 g水果;表儿茶素，8.65毫克/100克水果;而根皮素苷，5.59 mg/100 g果实[46］．

苹果皮中最常见的化合物包括原花青素、儿茶素、表儿茶素、绿原酸、间苯苷和槲皮素缀合物。在苹果果肉中，有一些儿茶素、原花青素、表儿茶素和间苯酞素，但这些化合物的浓度远低于果皮。槲皮素偶联物只存在于苹果皮中。果肉中的绿原酸往往高于果皮中的绿原酸[47］．

因为苹果皮含有更多的抗氧化化合物，尤其是槲皮素，所以苹果皮可能比苹果果肉具有更高的抗氧化活性和生物活性。研究表明，没有果皮的苹果比有果皮的苹果具有更低的抗氧化活性。与没有去皮的苹果相比，去皮的苹果也能更好地抑制癌细胞增殖[32］．最近的研究表明，苹果皮中酚类化合物的含量是苹果果肉的2到6倍(取决于品种)，而苹果皮中类黄酮的含量是苹果果肉的2到3倍。这些果皮的抗氧化活性也要高得多，与果肉相比，果皮的抗氧化活性要高2到6倍，这取决于苹果的品种[31］．这项工作得到了Leontowicz等人的支持[48他发现吃苹果皮的大鼠比吃苹果肉的大鼠表现出更强的脂质过氧化抑制作用和血浆抗氧化能力。

苹果中的许多植物化学物质已被广泛研究，许多潜在的健康益处都归因于这些特定的植物化学物质。原花青素、表儿茶素和儿茶素具有很强的抗氧化活性，并已被发现可以抑制低密度脂蛋白(LDL)的氧化在体外［49］．儿茶素可抑制小鼠肠道肿瘤形成并延缓肿瘤发病[50，51］．Sawa et al.(1999)发现绿原酸具有非常高的烷基过氧自由基(ROO•)清除活性。与其他约18种抗氧化化合物(包括槲皮素、没食子酸、α-生育酚)相比，绿原性仅次于芦丁[52］．由于ROO•可以促进肿瘤的促进和癌变，绿原酸可以增加苹果对癌症的保护作用。在大鼠模型中，经4-硝基喹啉-1-氧化物处理后，绿原酸可抑制细胞DNA中8-脱氧鸟苷的形成[53］．

槲皮素也是一种强抗氧化剂，被认为对癌症和心脏病有潜在的保护作用。简单地说，槲皮素已被发现可下调乳腺癌细胞中突变p53的表达，抑制人类白血病t细胞G1期，抑制酪氨酸激酶，抑制热休克蛋白[54］．槲皮素对过氧化氢和铁诱导的Caco-2细胞脂质过氧化有保护作用^{2 +}［55］．在用乙醇处理的小鼠肝脏中，槲皮素减少了脂质氧化，增加了谷胱甘肽，保护肝脏免受氧化损伤[56］．最近发现，高剂量的槲皮素可抑制结肠癌细胞系和乳腺腺癌细胞系的细胞增殖，但低剂量的槲皮素可促进细胞增殖(在结肠癌细胞中可达20%，在乳腺癌细胞中可达100%)[57］．然而，低剂量的槲皮素(10 uM)抑制了Mol-4人类白血病细胞的增殖，也诱导了细胞凋亡[58］．槲皮素抑制小鼠肠道肿瘤生长，但对大鼠无抑制作用。低水平的槲皮素抑制血小板聚集、钙动员和血小板酪氨酸蛋白磷酸化[59］．调节血小板活性可能有助于预防心血管疾病。

动物和细胞培养研究都表明，苹果中发现的多酚化合物与各种可能有助于预防慢性疾病的作用之间存在关联。这支持了一种假设，即水果，尤其是苹果中发现的植物化学物质对健康有益。还需要更多的研究来阐明这些化合物的作用在活的有机体内．为了检验这些化合物的作用在活的有机体内，有必要了解特定化合物的生物利用度，以及这些化合物在水果基质中的生物利用度。

随着饮食和慢性疾病之间的联系越来越紧密，许多人都在努力了解植物化学物质是如何提供健康益处的。一个重要的问题是:这些植物化学物质是生物可利用的吗?植物化学物质的浓度和生物利用度是评估饮食植物化学物质对人体健康影响的重要问题。到目前为止，很少有文献涉及从包括苹果在内的天然食物中提取植物化学物质的生物利用度。研究苹果或苹果产品生物利用度的为数不多的研究之一是研究酒精苹果酒中多酚类化合物在人体中的生物利用度[60］．在喝了1.1升苹果酒后，志愿者的血浆中没有发现槲皮素。相反，在饮用苹果酒后的60分钟内，3'-甲基槲皮素和4'-甲基槲皮素的含量很低。咖啡酸被迅速吸收，但在90分钟内，血浆中的咖啡含量无法检测到。在血浆中没有发现儿茶素、表儿茶素和根素，可能是因为苹果酒中的浓度太低了。饮用苹果酒后，受试者尿液中的马尿酸和根皮素都增加了，但没有证据表明尿液中含有槲皮素、儿茶素或表儿茶素[60］．

在另一项涉及人类受试者的研究中，苹果中的槲皮素生物利用度仅为洋葱中槲皮素生物利用度的30% [61］．在本研究中，槲皮素水平在血浆中2.5小时后达到峰值，但化合物在分析前已被水解，因此血浆中槲皮素偶联的程度尚不清楚。苹果和洋葱之间的生物利用度差异很可能来自不同食物中槲皮素缀合物的差异。洋葱含有更多的槲皮素苷元和槲皮素葡萄糖苷，而苹果往往含有更多的槲皮素单苷和槲皮素芦丁苷，这可能是较低的生物利用度。我们实验室在Caco-2细胞中检测了苹果皮提取物和洋葱提取物中槲皮素和槲皮素-3-葡萄糖苷的生物利用度。苹果皮提取物不含游离的槲皮素，在与苹果皮提取物孵育后，Caco-2细胞中没有发现槲皮素的积累。少量的槲皮素-3-葡萄糖苷被细胞吸收(4%)。然而，洋葱含有一些游离的槲皮素和大量的槲皮素葡萄糖苷，并且洋葱提取物对槲皮素进入Caco-2细胞的吸收远大于苹果提取物。

上述结果可以用最近对槲皮素和槲皮素苷生物利用度的研究来解释。在Walle等人的研究中[62]，发现在回造口液中，槲皮素主要以苷元形式存在。该小组假设β-葡萄糖苷酶将槲皮素葡萄糖苷水解为槲皮素，然后可以被动运输[62］．为了支持这一理论，Day等人。63结果表明，槲皮素糖苷在苷元进入细胞前主要通过乳糖素素水解酶去糖基化。通过SGLT1进行了一些完整的糖苷转运，并通过胞浆β-葡萄糖苷酶在细胞内去糖化。槲皮素-3-葡萄糖苷似乎只利用乳糖素根素水解酶途径，而不是SLGT1转运体，但槲皮素-4-葡萄糖苷利用了这两种途径[63］．苹果含有一些槲皮素-3-葡萄糖苷，经LPH水解后，可被肠道细胞摄取。然而，苹果还含有其他缀合物，如槲皮素鼠李糖苷、槲皮素木糖苷和槲皮素半乳糖苷，这些缀合物不容易被乳糖酶根菌素水解酶水解，很可能不容易被小肠细胞吸收。相比之下，洋葱中的槲皮素几乎全部以槲皮素葡萄糖苷和游离槲皮素的形式存在，使其对小肠细胞更具生物可利用性。

槲皮素缀合物的一些细菌降解最有可能发生在人的肠道内。肠球菌casseliflavis而且真细菌小枝，从人类粪便中分离出的微生物，都被发现可以降解作为碳和能量来源的槲皮素-3-葡萄糖苷[64］．肠球菌casseliflavis仅利用葡萄糖苷的糖部分，而真细菌小枝以间苯三酚为中间体，也能降解芳香族环体系[64］．

根皮苷是根皮素的葡萄糖苷缀合物，是苹果中发现的主要二氢查尔酮。与槲皮素葡萄糖苷类似，根皮素被认为被乳糖酶水解，根皮素苷元被肠细胞吸收。大鼠喂食根皮苷和根皮素后，其血浆中含有葡萄糖醛酸化和硫酸化根皮素，而不含根皮苷[65］．这支持了一种理论，即在肠上皮细胞摄取和进一步的葡萄糖醛酸化之前，酞嗪被水解。众所周知，多氯津是一种有效的SGLT1抑制剂，但最近发现多氯津也可通过SGLT1运输[66］．然而，间霉素以及其他类黄酮葡萄糖苷，如槲皮素葡萄糖苷，也被多药耐药蛋白(MRP1)排出[66］．

在人类回肠造口受试者中，绿原酸的吸收率约为33%，仅在尿液中发现少量绿原酸[67］．大部分绿原酸会到达大肠，并可能被肠道菌群代谢。Gonthier等人(2003)发现，喂食绿原酸的大鼠在尿液中排泄的绿原酸非常少，但它们排泄的主要是微生物产生的绿原酸代谢物，如hippuric acid和米-香豆酸[68］．Olthof等人(2003)最近的一项涉及人类受试者的研究表明，摄入的绿原酸有一半在结肠中转化为马尿酸，很可能是通过微生物代谢[69］．

儿茶素和表儿茶素均可被小肠上皮细胞吸收[70］．与槲皮素相反，表儿茶素不被人肝微粒体糖醛酸化，也不被人小肠或大肠组织糖醛酸化[71］．肝脏和肠道组织都含有udp -葡萄糖醛酸基转移酶(UGT)，它参与了各种其他类黄酮的葡萄糖醛酸化。研究发现表儿茶素可被人的肝脏和肠道细胞质硫酸化，表明硫酸化是表儿茶素代谢的主要代谢途径[71］．

随着对苹果植物化学物质生物利用度研究的不断深入，其生物利用度机制也越来越清晰。一般来说，许多类黄酮苷元倾向于通过肠上皮细胞，在那里它们被进一步结合。类黄酮苷可能被少量吸收，但大多数吸收似乎发生在肠道水解酶水解之后，如乳糖苷水解酶。在吸收时，这些化合物也被共轭。还需要更多的研究来了解天然食品中化合物的生物利用度。食物基质、化合物之间的相互作用、消化和加工对苹果植物化学物质生物利用度的影响尚不清楚。

品种差异

我们实验室的研究人员发现，不同苹果品种的总酚和总黄酮含量存在明显差异。在四种常用的苹果酱品种(罗马美人、伊达雷德、科特兰和金香)中，罗马美人的酚含量最高，而科特兰苹果的酚含量最低[31］．罗马美人苹果的类黄酮含量最高，而科特兰苹果的类黄酮含量最低。然而，伊达雷德的花青素含量比其他任何品种都要高得多[31］．花青素是水果中的抗氧化化合物，可以使水果呈现红色或蓝色。在美国人常吃的10种苹果中，富士苹果的总酚和总黄酮含量最高3.而且4)．红苹果的含量也相当高，其中酚类物质和类黄酮含量最低的苹果是帝国苹果和NY647苹果。不同品种的苹果抗氧化活性也存在差异，且与总酚含量呈正相关。酚类物质含量较高的苹果品种具有较高的抗氧化活性。

研究人员在不同品种的苹果中发现了类似的植物化学成分变化。Van der Sluis等人(2001)发现，与金冠苹果、考克斯橙苹果和埃尔斯达苹果相比，金冠苹果含有最高浓度的槲皮素苷、儿茶素和绿原酸。金香的浓度第二高，考克斯橙和埃尔斯塔的浓度最低[72］．Escarpa和Gonzalez(1998)发现，与Reinata、Red Delicious和Granny Smith苹果相比，Golden Delicious的类黄酮浓度最低。雷纳塔的类黄酮含量最高，其次是史密斯奶奶和红色美味品种。另一组研究人员只研究了四种苹果的原花青素含量，发现“奶奶史密斯”和“红可口”的原花青素含量最高，而“麦金托什”和“金可口”的原花青素含量最低。73］．

生长条件

除了苹果的品种外，果实的发育和成熟等因素也会影响苹果的植物化学特征。乔氏苹果和埃尔斯塔苹果中的槲皮素苷、间苯甲苷、儿茶素和绿原酸浓度在季节早期最高，在成熟和成熟过程中下降到稳定水平[74］．Elstar和Jonagold苹果的花青素在季节中期开始高水平下降，但在成熟前迅速上升。有趣的是，花青素含量的增加只发生在冠层外层的果实中，而没有发生在冠层内部的果实中。在外冠层生长的果实中，Jonagold和Elstar的槲皮素苷含量也较高[75］．Awad(2000)还发现暴露在阳光下的水果(包括Jonagold和Elstar)与阴影下的水果相比，花青素和槲皮素糖苷含量更高，这更多地证明了暴露在阳光下会影响这两种化合物的产生[76］．总的来说，可以得出结论，改善苹果的光照可能有助于增加某些植物化学物质的产生。光照对根霉素、儿茶素和绿原酸无影响。

植物营养

本文还研究了不同营养成分对苹果中黄酮类化合物和绿原酸的影响。Awad(2002)发现，施氮与花青素、儿茶素和总黄酮的减少有关，也与果皮中腮红的百分比减少有关。在Elstar苹果中，钙施肥与花青素和总黄酮的增加有关[77］．他们还研究了不同化学物质的应用对不同植物化学物质形成的影响。乙烯利增加了花青素的产量，但没有增加绿原酸或任何其他植物化学物质的研究。赤霉素和(s)-反式-2-氨基-4-(2-氨基乙氧基)-3-丁酸盐酸盐(ABG-3168)都能降低花青素的产量，但对研究的其他化合物没有影响。使用其他化学物质，如艾草醇、环孢醇、赛尼磷、莽草酸、plantacur-E和半乳糖，对所检测的任何植物化学物质都没有影响[77，78］．

贮藏对苹果植物化学成分的影响不大。在受控的大气条件下储存52周后，Jonagold、Golden Delicious、Red Delicious、Elstar和Cox’s Orange苹果的槲皮素苷、根皮苷和花青素含量没有受到影响。绿原酸和总儿茶素在琼脂苹果中略有下降。金香中总儿茶素浓度略有下降，但绿原酸浓度保持稳定[72］．冷藏25周后，各品种苹果绿原酸含量均无下降，但金鲜、埃尔斯塔和考克斯橙苹果儿茶素含量略有下降。这两种贮藏方式对任何种类的苹果的抗氧化活性都没有影响。另一组专门研究了贮藏对苹果皮酚类物质的影响，发现在0°C下贮藏9个月对酚类物质含量几乎没有影响[79］．Lattanzio等人(2001)发现，冷藏60天后，金香苹果果皮中总酚类物质的浓度增加。100天后，皮肤中的总酚开始减少，但即使在储存200天后，总酚也与收获时相似[80］．

处理

研究发现，苹果加工过程会影响植物化学成分的含量。通过制浆和直榨法榨出的苹果汁具有鲜苹果10%的抗氧化活性，而酶解后榨出的果汁只有鲜苹果3%的抗氧化活性。经过果肉酶处理后，果汁中根苯苷的含量减少了31%，绿原酸减少了44%，儿茶素减少了58%。大部分化合物留在苹果渣中[81］．同样，Guyot等人(2003)发现果汁中提取了42%的总酚类物质，苹果渣中保留了超过一半的总酚类物质。他们发现羟基肉桂酸和二氢查耳酮在果汁中的提取率最高，分别为65%和80%。原花青素在果汁中的产量最低(32%)[82］．研究发现，苹果酚类物质，尤其是原花青素，可以与细胞壁物质结合，从而降低苹果汁中多酚类物质的含量[83］．

苹果渣是苹果汁加工过程中积累的主要废弃物。酞嗪、绿原酸、表儿茶素和槲皮素甙均已从苹果渣中分离出来[84］．这些从苹果渣中分离出来的酚类物质被发现具有很高的抗氧化活性，这表明苹果渣可能具有饮食健康益处和商业用途[84］．在纽约州，每年在苹果酱和苹果罐头的生产过程中会产生数百万磅的废弃苹果皮。因为苹果皮比苹果肉含有更多的抗氧化剂。85]，苹果皮有潜力成为食品中的增值成分。将苹果皮焯水，然后在不同的条件下干燥(烤箱在40°到80°的温度范围内干燥，风干或冷冻干燥)。冻干果皮中总酚和总黄酮含量最高，且总酚和总黄酮含量均高于新鲜果皮。苹果皮粉具有较强的抗氧化活性，对癌细胞增殖有较强的抑制作用[85］．

在众多流行病学研究中，苹果与降低心血管疾病、癌症和哮喘等慢性疾病的风险有关。在体外动物研究表明，苹果具有很高的抗氧化活性，可以抑制癌细胞增殖，降低脂质氧化，降低胆固醇，这可能解释了苹果在降低慢性疾病风险方面的作用。苹果含有多种植物化学物质，其中许多已被发现具有很强的抗氧化活性和抗癌活性。当研究人员试图进一步解释苹果能够降低慢性疾病风险背后的机制时，许多苹果植物化学物质的相互作用值得更多的研究。最近的研究表明，苹果确实含有生物可利用性植物化学物质，尽管需要更多的工作来更好地了解苹果基质中植物化学物质的生物利用度，而不是纯植物化学物质。

许多因素会影响苹果的植物化学特征，在试图了解和最大化苹果的健康益处时，考虑这些因素是很重要的。植物化学物质浓度在不同品种之间差异很大。在果实成熟过程中，某些植物化学物质的水平随可利用光照、果实发育阶段和某些类型的受精而变化。一般来说，苹果的储存似乎不会对苹果的植物化学物质产生很大影响，但将苹果加工成果汁会导致酚类物质的显著减少。加工过的苹果皮保留了其酚类化合物和类黄酮化合物的活性，因此可以用作具有强抗氧化活性的增值成分。

苹果潜在的健康益处很多。经常食用水果和蔬菜，包括苹果，作为健康饮食的一部分，有助于预防慢性疾病和保持身体健康。

作者及隶属关系

1. 康奈尔大学食品科学系和比较与环境毒理学研究所，纽约伊萨卡，14853-7201，美国

   Jeanelle Boyer &刘瑞海

相应的作者

对应到刘瑞海．

转载及权限