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微波辐射生物效应研究中损伤模型的建立

军事医学研究体积8，文章号:12（2021）引用本文

摘要

微波辐射已广泛应用于通信、工业、医疗和军事等各个领域。微波辐射可对大脑、心脏、生殖器官、内分泌等器官的结构和功能造成损伤，危害人体健康。因此，开展微波辐射生物效应的研究具有重要的理论意义和临床意义。损伤模型的成功建立对这些研究的可靠性和可重复性具有重要意义。本文综述了微波辐射生物效应研究中微波暴露条件、损伤模型建立对象、损伤评估方法以及损伤模型建立成功与否的评价指标。

背景

世界卫生组织(卫生组织)已将电磁辐射列为最常见和增长最快的环境影响之一[1］．微波辐射是电磁波的一种形式，频率从300兆赫到300千兆赫不等。微波辐射已广泛应用于通信、工业、医疗和军事等各个领域。以往研究表明，微波辐射可损伤大脑、心脏、生殖器官和内分泌器官的结构和功能，危及人体健康[2，3.，4，5，6，7，8，9］．研究微波辐射引起的生物效应对于揭示这些损伤的发生机制，促进更有效的预防方法和更深入的治疗策略的发展至关重要。微波辐射损伤模型的建立对微波辐射生物效应的研究具有重要意义。损伤模型的成功建立不仅是这些研究的前提，而且对其可靠性和再现性也具有重要意义。

一般来说，微波辐射损伤模型的建立需要稳定的微波照射条件、合适的实验对象、合适的方法和可靠的生物学指标。稳定的微波暴露条件保证了微波辐射诱导的生物效应的可重复性[10］．在建立不同类型的微波辐射损伤模型时，选择对特定微波辐射损伤敏感的合适受试者是至关重要的。适当的方法有助于筛选对微波辐射敏感的生物学指标，对评估损伤模型的建立是否成功，了解微波辐射损伤的潜在机制，为相应的临床诊断和靶向治疗药物的开发奠定基础。

微波暴露条件

微波照射条件决定了微波辐射诱导生物效应的再现性。在以往的研究中，最常用的描述微波照射条件的参数包括源频率、平均入射功率密度、比吸收率(SAR)、时变性和频率变性以及受试者与微波照射源的接近程度。

源频率是电磁曝光最重要的物理参数之一。微波频带，包括L频带(1 - 2ghz) [11]， S波段(2 - 4ghz) [12，13，14]， X波段(8 - 12ghz) [15，16]，在雷达通信系统中广泛使用，在以前的研究中得到了实现。此外，频率如900兆赫[17，18，19，20.，21，22]， 1800mhz [18，22，23，24](全球流动通讯讯号系统)，以及2450兆赫[2，25，26，27，28，29，30.，31，32，33，34](微波炉和WiFi设备)也在相关研究中实施。

平均功率密度是电磁暴露的另一个重要物理参数。平均功率密度为2.5、5、10、30和50 mW/cm2建立生物损伤模型，阐明微波辐射剂量与生物效应之间的关系[4，35，36，37，38，39］．比如，王等．［4]发现长期暴露在微波下(2.5 - 10.0 mW/cm2)可引起大鼠空间学习记忆障碍，且与平均功率密度呈正相关。此外，微波曝光系统具有较低的平均功率密度，从10－2mW /厘米2到10－1mW /厘米2建立生物损伤模型[40，41，42］．

SAR值是国际公认的电磁辐射剂量学参数。动物或细胞中SAR值的分布不仅取决于频率、入射方向和e极化方向，还取决于被照射物的结构和不同组织的电磁特性。迄今为止，在微波辐射生物效应研究中实施的SAR值范围从104W/kg至35w /kg [12，13，18，43］．

许多时间尺度上的时间变异性可能会影响微波损伤模型的建立。例如，微波曝光可分为脉冲波(PW)曝光和连续波(CW)曝光。脉冲微波暴露具有非线性和瞬时特性，这可能是其不良影响比连续暴露更严重的原因[44］．此外，微波照射也可根据照射次数分为单次照射和多次照射。一方面，单次照射被广泛用于急性高剂量微波辐射后生物效应的研究[38］．另一方面，在长期低剂量微波辐射的生物效应研究中，采用了多次暴露模式[42，45］．

频率变异性也进行了研究。例如，单频和组合微波曝光根据其频域特性进行分类。大多数关于微波辐射暴露的研究都集中在单频暴露上。事实上，同时暴露在不同频率的微波辐射中更接近真实情况。例如，在活的有机体内研究报告，联合暴露(1.5 GHz和2.856 GHz)引起的认知功能障碍比单频暴露引起的认知功能障碍更严重[11］．

受试者与微波照射源的接近程度是另一个可能影响微波辐射损伤模型建立的参数，因为受试者在近场照射和远场照射中的加热机制不同(主要是电场驱动vs辐射吸收)。在医疗应用中，近场效应占主导地位，而在电信中，远场效应占主导地位[46，47，48，49，50，51，52，53］．

还研究了可能影响微波辐射损伤模型建立的其他暴露条件，包括但不限于调制、波形、化学辅助因子、全动物或仅头部暴露、暴露持续时间以及暴露与测量之间的时间[54，55，56，57，58，59，60，61，62，63，64］．

受试者用于建立损伤模型

适当的主题是建立的前提在活的有机体内而且在体外微波辐射损伤模型。一方面，在活的有机体内研究微波辐射在复杂生物条件下的生物效应至关重要。另一方面，在体外研究经常用于揭示生物学机制。由于不同的实验对象对微波辐射有不同的敏感性，选择动物种类、细胞类型或其他生物应根据其特殊的微波敏感性和研究的特定目的来确定。

动物物种

各种动物(大鼠、小鼠、兔子、猴子等)被用于研究微波辐射的生物效应。这些动物物种在研究微波辐射对特定目标器官或组织的生物效应方面都有独特的优势。

老鼠

大鼠，包括Wistar大鼠、SD大鼠和Fischer-344大鼠，被广泛用于微波辐射生物效应的研究。Wistar大鼠是检测微波辐射对靶器官(如大脑)损伤作用最常用的啮齿动物[3.，4，12，13，17，37，65，66，67，68，69，70，71，72，73，74，75，76，77，78]，心[79，80，81，82，83]、生殖器官[79，83，84，85，86]，以及内分泌器官[6］．SD大鼠主要用于研究微波辐射对大脑的影响[87，88，89，90，91，92，93，94，95，96，97，98，99，One hundred.，101，102，103]，心[104，105，106，107，108]和皮肤[109］．此外，采用fisher -344大鼠评价微波辐射对认知功能的生物学影响[110，111，112，113]和血脑屏障[114，115，116，117，118］．

老鼠

昆明小鼠、瑞士小鼠、BALB/c小鼠、C57BL/6小鼠、NMRI小鼠等小鼠也被用于微波辐射对脑功能的影响研究。在这些物种中，昆明鼠主要是中国学者在研究中选择的[119，120］．瑞士老鼠更常被其他国家的学者使用[2，15，16，40，95，121，122，123］．此外，还用BALB/c小鼠研究了微波辐射对学习记忆功能的影响。此外，NMRI小鼠[124]和C57BL/6小鼠[125，126]被广泛用于研究微波辐射对运动能力的影响。

此外，已经对转基因杂合和杂合敲除小鼠进行了几项研究，这些小鼠易于患特定的肿瘤。这些小鼠被用于研究微波辐射诱导的肿瘤发生[127，128］．

兔子

众所周知，兔子对压力很敏感，尤其是在怀孕期间。怀孕的母兔在压力下很容易流产[129，130，131］．此外，兔子在指定时间容易产生精液，适合纵向研究[132］．因此，我们用新西兰大白兔来研究微波辐射对孕妇的生物学影响、儿童大脑从受孕到童年的发育阶段以及男性生殖系统[7，129，131，132，133，134，135］．

兔子也被用来建立大脑、心脏、脊髓和眼睛的微波损伤模型[136，137，138，139］．

猴子

由于恒河猴的角膜与人类的相似，恒河猴(解剖)，用以评估微波照射对眼睛的生物效应[140，141，142，143，144］．恒河猴中央角膜的平均厚度约为0.50毫米，接近人类的平均厚度(0.56毫米)。此外，与人类相似，恒河猴的角膜内皮在病理条件下不具备有丝分裂潜能[141］．

其他动物种类

由于鸡神经系统发达，饲养周期短，微波辐射对胚胎发育的生物学效应研究以禽蛋为典型动物模型[23，145］．例如，Yakymenko等．［23]报告了暴露在1800兆赫的全球移动通信系统(GSM)信号后，发育中的鹌鹑胚胎的胚胎死亡率增加。

转基因线虫也被用于建立微波损伤模型[146］．

细胞类型

细胞模型能够排除复合物的影响，是研究微波辐射损伤生物学机制的重要手段在活的有机体内环境。在以往的微波辐射损伤研究中，最广泛使用的细胞类型包括神经元、生殖细胞和心脏细胞。

神经元

在微波辐射致脑损伤的研究中，神经元常被用于研究。以往的研究根据特定的科学目的和不同细胞类型的优势，实现了主要培养的神经元或神经元样细胞系。分离出初步培养的神经元在活的有机体内啮齿动物的大脑。由于成熟神经元的不可分割性，不适合进行需要大量细胞的实验。在以往微波辐射生物效应研究中使用的原代培养神经元包括原代皮层神经元、海马神经元和星形胶质细胞[147，148，149，150］．

在以往的微波辐射生物效应研究中，主要使用的神经元样细胞系是PC12细胞系。PC12细胞系来源于快速增殖的大鼠肾上腺嗜铬细胞瘤细胞。当用神经生长因子(NGF)处理时，它们可以诱导产生具有突触的神经元样细胞类型。PC12细胞系被广泛用于研究微波照射后的学习和记忆机制[36，37，67，77，151］．此外，HT22细胞[152，153]和MN9D细胞[154]也被用于研究微波辐射的生物效应。

生殖细胞

在微波辐射生殖系统的研究中，常用的生殖细胞类型主要有两种。一种是小鼠精母细胞系GC-2spd (ts) [155，156]，另一种是支持细胞[14］．GC-2spd (ts)细胞系来源于小鼠精母细胞与猴病毒40 (SV40)大T抗原基因和p53基因的温度敏感突变体的共转染。GC-2spd (ts)细胞系表达乳酸脱氢酶C4同工酶和细胞色素ct同种型。GC-2spd (ts)系形成精子细胞圆形[157］．支持细胞在维持正常精子发生中起关键作用[158］．

心脏细胞

心肌细胞作为心脏兴奋性收缩功能的结构基础，常被用于研究微波辐射对心肌细胞膜和细胞内钙水平的影响[80，147，159，160］．大多数研究表明，暴露于2.856和9 GHz频率微波辐射的原代心肌细胞细胞内钙浓度下降[147，159]，而Wolke的研究结果与此相反等．［160］．

其他生物

微波辐射损伤模型不局限于上述动物种类和细胞类型。许多不同的生物，甚至包括植物[161，162]、细菌[163]，以及病毒[164，165]，也被用于建立微波辐射损伤模型，尽管非哺乳动物研究显然与人类影响不那么直接相关。

微波辐射损伤评定方法

功能性损伤评估方法

脑功能损伤

大量研究表明微波辐射可能会影响大脑功能[38，65，166］．研究人员开发了各种方法来研究脑功能相关行为、电生理活动和血脑屏障通透性的变化。用于研究微波辐射对大脑功能的有害影响的方法将在以下部分进行描述。

  1. 1）

    行为

微波辐射生物效应研究中使用的行为学方法主要集中在评估学习记忆功能、焦虑、运动活动、抑郁和兴奋性方面。

莫里斯水迷宫(MWM)，以其发明者理查德·莫里斯[167]，是最广泛用于学习和记忆评估的行为方法，尤其是对啮齿动物[3.，4，12，13，15，16，37，40，65，68，71，73，94，110，111，112，168，169，170］．此外，还采用y迷宫、八臂径向迷宫、高架加迷宫(EPM)等方法研究微波照射对学习记忆的影响[2，110，112，124，171］．

评估微波暴露引起的焦虑行为最常见的方法是EPM和开放场地测试(OFT) [71，168，172］．EPM的设计是基于啮齿动物探索新环境的本能和它们对封闭手臂的偏好之间的冲突。EPM广泛用于焦虑测定[173］．作为一种流行的行为测试，OFT适用于生活条件较小的社会啮齿动物。在微波辐射损伤研究中，OFT被用来测量焦虑样行为[71，168，174］．

此外，通常用于评估身体活动的行为测试包括OFT [25，124，125]，旋转器测试[125]，以及加速旋转装置[124］．此外，强制游泳测验[124，168]和尾悬挂试验[168]，以评估微波辐射诱发抑郁的程度。

  1. 2）

    电生理活动

在微波辐射引起的大脑生理活动变化的研究中，最常用的方法是脑电图(EEG)和脑电图(EEG)在活的有机体内海马长期增强(LTP)记录。脑电图可以用来反映大脑功能的变化，包括睡眠质量[70，166，175，176，177，178，179，180，181，182，183，184，185，186］．LTP记录是一种公认的电生理方法，用于研究微波辐射诱导的与学习和记忆有关的突触可塑性[13］．

  1. 3）

    BBB通透性

Evans blue (EB)染色是研究微波辐射引起血脑屏障通透性变化最常用的方法。

血清白蛋白是生理条件下不能穿过血脑屏障的主要血清蛋白。EB染料能与血清白蛋白紧密结合。因此，当使用荧光显微镜时，EB染料可以追踪血清白蛋白。当血脑屏障通透性增加时，eb染料结合的白蛋白可通过血脑屏障外渗进入细胞外脑组织[187］．据报道，微波照射后脑组织中观察到更多的EB染料[72，90，91，188，189］．

此外，还有几种方法，如白蛋白免疫组化染色[89，114，115，116，190]，经内皮电阻(TEER)测量[38]、辣根过氧化物酶(HRP)染色法[38),而14c -蔗糖示踪法[148]，也可用于研究微波辐射对血脑屏障渗透性的影响。TEER表示通过血脑屏障的阻抗，是公认的血脑屏障完整性最准确、最敏感的指标之一[38］．

生殖功能损伤

据报道，微波辐射可能会损害生殖功能，例如改变性激素(如睾酮和雌二醇)水平和精子参数[7，19，191，192，193］．酶免疫测定[122]及酶联免疫吸附测定(elisa) [19，193，194，195]被广泛用于研究暴露于微波辐射后的性激素水平。采用血细胞计评估精子活力和计数[122，191，196］．伊红-黑松子染色和活体染色也可用于研究精子活力[122，191，192］．

心功能损伤

许多研究表明，微波辐射可引起心脏生理(心率、血压等)、生化(心肌酶、离子浓度等)和内分泌功能障碍。

评估微波辐射对心脏生理功能影响最广泛使用的方法是心电图[197，198，199］．此外，光容量描记仪(PPG)传感器和血压计也可用于研究微波辐射对心率和血压的影响[106，200，201］．采用荧光法测定微波辐射引起的心脏生化功能变化[79，147］．放射免疫分析法是评估暴露于微波辐射后心脏内分泌功能的首选方法[202］．

内分泌器官功能损伤

有证据表明微波照射可能对内分泌器官功能有不良影响，主要是激素水平紊乱。许多研究报道ELISA是评价微波辐射对内分泌器官功能影响最常用的方法[2，6，193，195，203，204］．

结构损伤的评估方法

显微结构的损伤

在光镜下，通过苏木精和伊红(HE)染色或特殊染色方法，可以观察到微波照射后动物或细胞模型微观结构的形态变化。HE染色是观察大脑、心脏、生殖器官和内分泌器官等各种器官微结构的最广泛的方法之一[3.，4，6，12，13，15，19，67，73，79，89，92，104，107，121，205，206］．特殊染色方法的作用是展示特定的细胞成分。在微波辐射效应研究中，采用特殊染色方法观察神经和睾丸组织特定细胞结构的变化[17，40，65，92，116，207，208］．

用于分析微波辐射引起的神经组织损伤的特殊染色方法有甲酚紫、甲苯胺蓝、氟玉B、高尔基、Luxol快蓝染色。采用甲酚紫和甲苯胺蓝染色观察神经元内的尼氏体[17，116，207］．德甘等．［116]报道了通过观察Nissl体的状态，甲酚紫染色和氟玉B染色均提示暗神经元的发生和神经元退变。本研究表明，后者是一种更为可靠的微波辐射神经退行性变评价方法。树突棘密度检查采用高尔基染色[40］．Luxol快速蓝染色观察神经髓鞘[92］．

检测微波辐射所致睾丸结构变化的特殊染色方法为甲苯胺蓝染色[208］．甲苯胺蓝染色观察精小管，可能是观察精子的一种简便方法[208］．

Ultramicrostructural受伤

电子显微镜，包括透射电子显微镜[3.，4，12，13，36，65，67，79，81，104，107，209，210]及扫描电子显微镜[38]，观察微波辐射后神经元、生殖细胞和心肌细胞超微结构的变化。

微波照射损伤的生物学机制研究方法

细胞凋亡与异常增殖

一方面，微波辐射诱导细胞凋亡机制研究的方法主要有流式细胞术[14，68，84，155，211，212]，原位末端标记(TUNEL法)[104，107，209，213，214]，吖啶橙/溴化乙锭染色(AO/EB) [14]，以及缪斯细胞分析[79］．另一方面，目前广泛使用的细胞增殖分析方法有MTT [155]及免疫组化分析[14，25，40，191，215，216］．

细胞膜损伤

在微波照射后检测离子通道活性最常用的方法是全细胞膜片钳技术[80］．此外，荧光法是最常用的测量细胞内钙离子变化的方法之一2 +)微波照射引起的浓度[67，147，160］．

蛋白质的变化

微波辐射诱导蛋白质变化的机制研究采用了多种方法，如免疫测定法、蛋白质组学方法和非变性聚丙烯酰胺凝胶电泳(原生PAGE)。

  1. 1）

    免疫测定

    基于抗原-抗体反应的免疫分析有助于生物样品的定性或定量分析。微波辐射机理研究中采用的免疫分析方法主要有ELISA、Western blotting、免疫组化、免疫沉淀、共免疫沉淀等。

    ELISA是一种通过结合可溶性抗原或捕获固体载体上的抗体来测量免疫反应的经典方法[217］．ELISA法检测微波辐射照射后神经递质、细胞因子和蛋白激酶A (PKA)的变化[74，125，203，218］．

    Western blotting是一种广泛应用于分子生物学、生物化学和免疫遗传学研究的方法。Western blotting可用于检测应激相关蛋白、凋亡相关蛋白、突触相关蛋白、信号转导分子、神经递质受体等蛋白的表达水平。37，65，73，79，219］．

    免疫组化方法，如放射免疫分析、免疫荧光和免疫胶体金技术，可以提供蛋白质的半定量评价。它们具有在组织中精确定位给定抗原的优势。应用免疫组化技术研究微波辐射对神经递质调控、应激反应、细胞增殖死亡调控、细胞膜损伤及信号转导的生物学效应[2，125，191，220］．

    不同的方法，包括免疫沉淀和共免疫沉淀，也可以用来评估微波辐射对信号转导分子的生物学效应[38］．

  2. 2）

    蛋白质组学方法

    蛋白质组是蛋白质表达谱的指示。蛋白质组学分析比较蛋白质表达水平和评估蛋白质模式的变化[221］．利用蛋白质组学分析检测了暴露于900 MHz微波辐射后大鼠睾丸中蛋白表达的变化，发现ATP合成酶β亚基和前体两种调节蛋白表达上调[222］．

  3. 3）

    本地的页面

    Native PAGE既是一种定性测量方法，也是一种蛋白质分离纯化技术。天然PAGE在不添加变性剂(如十二烷基苯磺酸钠或巯基乙醇)的情况下维持蛋白质的活性。采用Native PAGE结合分光光度法测定微波辐射后抗氧化酶的活性[41］．

基因和基因表达的变化

微波辐射生物机制研究中常用的基因评价方法主要有聚合酶链式反应(PCR)、原位杂交(ISH)、彗星法、电泳迁移率位移法(EMSAs)、DNA测序和基因分型等。

实时PCR和逆转录PCR (RT-PCR)等PCR方法已被广泛用于研究微波辐射对应激反应、信号转导通路、凋亡、神经递质受体、细胞因子、紧密连接蛋白、限制性片段长度多态性(RFLP)分析等基因表达的影响[14，17，18，38，68，223，224］．

ISH用于测定应激相关基因如热休克蛋白(HSP) 70和c-fos mrna的表达[225］．彗星试验被广泛用于评估DNA损伤[97，191，226］．EMSA是一种用于研究dna结合蛋白及其序列相互作用的技术。EMSA用于检测微波照射后转录因子与DNA的结合活性[68］．通过DNA测序评估n -甲基- d -天冬氨酸受体(n -甲基- d -天冬氨酸受体，NR2B)基因2B亚基启动子区变异，分析微波辐射引起的脑损伤与NR2B基因多态性之间的关系[68］．

此外，流式细胞仪和共聚焦显微镜都用于评估微波照射诱导微核的发生[227］．

氧化应激参数的变化

评价微波辐射后氧化应激相关指标最流行的方法包括比色法和电子自旋共振(ESR)技术。

比色法是基于产生有色物质的反应，通过测量其颜色深度来分析未知样品的含量。在以往的微波辐射生物学机制研究中，用比色法测定了丙二醛(MDA)、总抗氧化状态(TAS)、总抗氧化能力(TAC)和总氧化剂状态(TOS)的水平[97，216］．ESR旨在确定未配对电子与环境之间的相互作用。采用ESR法测量微波辐射引起的超氧化物和氮氧化物的生成速率[23］．

神经递质的变化

神经递质测定中最常用的方法是高效液相色谱法(HPLC)。高效液相色谱法的发展是由于在经典液相色谱法的基础上引入了气相色谱理论。在以往微波辐射生物效应的研究中，HPLC被广泛用于测定天冬氨酸(Asp)、谷氨酸(Glu)、甘氨酸(Gly)、γ -氨基丁酸(GABA)等神经递质的水平[3.，12，36，67，68，73，92，124，228］．

微波辐射诱发生物损伤的指标

功能性损伤指标

脑功能损伤指标

  1. 1）

    行为

    行为指标经常被用于检查微波辐射引起的大脑功能异常，包括学习和记忆、焦虑、抑郁和运动活动。

    学习和记忆是人类最重要的认知功能之一，是微波辐射生物效应研究的热点。最常见的学习和记忆行为指标是游泳速度、平均逃避潜伏期(AEL)、在目标象限所花费的时间百分比和MWM的平均穿越次数，以及进入EPM的一个闭合臂的时间[3.，4，12，13，15，16，37，40，65，68，71，73，94，110，111，112，168，169］．此外,焦虑和抑郁的行为评估指标包括总距离、条目的频率和持续时间的中心地带,条目的数量在所有区域,所花费的时间的外围OFT的田野,百分比频率进入张开双臂,时间的百分比在EPM的张开双臂,浮置板轨道(静止时间TST和71，168］．常见的移动活动行为指标主要包括OFT的移动距离、移动持续时间和养育频率得分[125］．

    之前的研究表明，微波辐射可能会对学习和记忆产生负面影响。2，3.，65]、焦虑、抑郁[168]，以及身体运动[125实验动物。然而，一些研究报告称，微波辐射对学习和记忆、焦虑或抑郁没有显著影响[124］．

  2. 2）

    脑电图描记器

    脑电图可以用来描述大脑中神经元的电活动。脑电图宏观上显示大脑功能的变化。在以往关于微波辐射生物效应的研究中，脑电提供的指标主要包括谱带、重力频率和功率谱[3.，4］．郝等．［3.]报道了Wistar大鼠暴露于平均功率密度为30 mW/cm的微波辐射后α波和δ波功率下降，θ波功率增加2SAR值为10.5 W/kg，每天15 min，每隔一天1次，共3次，提示脑电图活动出现扰动。

  3. 3）

    LTP

    LTP是研究学习记忆的经典模型，它反映了突触可塑性的状态。在微波辐射效应研究中，最常用的LTP指标是群体峰值的振幅[13］．王等．［13]报道了微波辐射暴露后大鼠PSs振幅的下降，这表明LTP诱导缺陷和学习记忆障碍。

  4. 4）

    BBB通透性

    在微波辐射生物效应研究中，用来描述血脑屏障通透性的指标包括脑内内源性白蛋白的存在[89，114，115，116];occludens-1 (ZO-1)的表达[38，148]， occludin [38]、胶质纤维酸性蛋白(GFAP) [96，148，225];TEER值[38]， HRP渗透系数[38］．脑内内源性白蛋白的存在是使用的主要指标。ZO-1和occludin是内皮紧密连接蛋白(endothelial tight junction, TJ)。ZO-1表达降低可破坏TJ蛋白，引起血脑屏障分解。阻断蛋白酪氨酸磷酸化引发血脑屏障功能障碍[229］．GFAP是一种成熟星形胶质细胞的标记物，已被表明负责维持星形胶质细胞的结构和形状[230］．GFAP表达增加提示星形胶质细胞活性和脑损伤[231］．一系列研究报道微波辐射可能导致ZO-1和occludin表达降低，occludin酪氨酸磷酸化增强，GFAP表达增加[38，96］．

    在之前的研究中发现，暴露于微波辐射后血脑屏障的渗透性会增加[38，114］．然而，一项将大鼠仅头部暴露于GSM-900信号2小时的研究显示，对血脑屏障的渗透性没有影响[116］．

生殖功能损伤指标

评价微波辐射后生殖功能的常用指标包括睾酮水平、雌二醇水平和精子参数(如附睾精子活力、精子浓度、活力、精子数量和形态异常精子的百分比)[19，191，192，193］．近年来，已有证据表明微波辐射暴露可能对大鼠生殖功能有不良影响，如血清睾酮水平降低;雌二醇水平升高;精子数量、活力和活力下降;增加精子畸形[19，191］．

心脏功能损伤指标

既往研究表明，微波辐射会对心脏生理生化和内分泌功能产生不良影响。

微波辐射生物损伤研究中心脏生理功能的主要指标包括心率、血压和心电图[166，198，199，232，233］．众所周知，血压和心率的代偿性变化发生在病理过程中。心律失常、心传导阻滞、心肌梗死等心电图指标可用于心脏病的诊断。微波生物学效应研究中常用的血压指标包括收缩压和舒张压[232］．用于微波辐射生物效应研究的心电指标主要包括连续R波与自主神经指标在时域和频域上的时间间隔，描述了心率变异性(HRV)的测量[5，166，197，198，234，235，236，237，238］．

微波辐射所致生物损伤研究中心脏生化功能指标主要包括心肌酶谱水平和离子浓度。众所周知，当心肌细胞受到损伤，细胞膜完整性被破坏时，心肌酶活性和细胞内或细胞外离子浓度会发生变化。以往微波辐射致心脏损伤的心肌酶谱指标主要包括乳酸脱氢酶(LDH)、肌酸激酶(CK)、肌酸激酶- mb (CK- mb)和羟丁酸脱氢酶(HBDH)的水平[79，205，239］．最常用的离子浓度指示剂是钙2 +心室肌细胞水平[80］．

心脏可以分泌各种肽激素来调节自身的功能。因此，这些激素的表达也可用于评价心脏内分泌功能的状态。在微波辐射引起心脏损伤的研究中，最常用的指标是心房利钠肽[8］．

内分泌器官功能损伤指标

微波辐射损伤研究中所用的内分泌器官功能指标主要包括血浆促肾上腺皮质激素(ACTH)、生长激素(GH)、皮质醇(CS)、皮质酮(CORT)和甲状腺激素(TH)的水平[2，6，145，172，195，204，240］．腺垂体远端部产生的ACTH和GH参与多种病理生理过程，与应激反应密切相关。由肾上腺束状带细胞分泌的CS是一种具有抗炎特性的糖皮质激素。微波辐射诱导的TH变化包括甲状腺素(T4)和三碘甲状腺原氨酸(T3)的变化，这两种物质由甲状腺滤泡上皮细胞合成，有助于促进中枢神经系统(CNS)的发育和代谢功能。

结构损伤指标

微波辐射后脑结构损伤的指标主要包括神经元组分的细胞学变化，如神经元形态、细胞核、细胞质(线粒体、内质网等)、突触等。微波照射后，光镜观察到海马中退化神经元数量增加，细胞核和细胞质染色[3.，12，13，15，67，71，73，121］．通过电子显微镜观察海马神经元细胞质的变化(线粒体肿胀和内质网扩张)和突触结构的变化(突触囊泡密度减少，突触间隙模糊，突触后密度(PSD)长度减少)[3.，65，125］．

微波辐射致生殖组织结构损伤的研究指标包括生精细胞数量、输精小管形态及直径、睾丸输精上皮和Leydig细胞厚度、附睾直径、上皮高度、卵泡数量[7，19，88，191］．阿扎迪Oskouyi等．［7]报告了在输出功率为3或6瓦的950 MHz微波辐射下暴露2周，每天2小时的新西兰兔附睾上皮高度和直径下降。

微波辐射诱导心肌组织结构效应研究的指标主要包括细胞核和细胞质(线粒体、糖原颗粒和脂滴)的形态、非纤维化心肌的面积分数百分比、心肌纤维的排列方式[8，79，107，205］．大量组织学结果表明，微波辐射可引起心脏结构损伤，表现为肌纤维紊乱、核固缩、细胞质空泡化、肌丝损伤和减少、线粒体数量减少等。[79，107］．

微波辐射引起内分泌组织结构损伤的研究指标包括束状带(ZF)的厚度、细胞大小和周长，以及肾上腺内ZF细胞的柱状组织[6］．Shahabi等．［6]报道，在SAR为1.010 W/kg时，Wistar大鼠暴露于移动射频(900 MHz) 6 h/d，持续4 ~ 8周时，肾上腺皮质束状层增厚，ZF细胞数量不变，ZF细胞大小和周长增加。

生物损伤机制研究指标

神经递质

微波照射后神经递质变化的研究涉及的指标主要有氨基酸神经递质、胆碱神经递质、儿茶酚胺神经递质及其标记物。

微波辐射生物损伤研究中使用的氨基酸神经递质主要有抑制性递质(GABA、Gly)和兴奋性递质(Glu、Asp) [3.，12，36，37，67，68，73，124］．胆碱神经递质及其标记物，如乙酰胆碱(Ach)、胆碱酯酶(ChE)、胆碱乙酰转移酶(ChAT)，在以往的研究中均有应用[239，241］．18，73，92，124，125，203，204，228］．然而，微波辐射对神经递质的影响仍存在一些争议。一些科学家认为，微波辐射可能会不规则地改变大脑中神经递质的水平。3.，68，125，241]，而其他人则没有发现任何变化[124］．

代谢指标

微波辐射损伤研究中使用的代谢指标主要包括ATP代谢指标(三磷酸腺苷(adenosine triphosphate, ATP)、CK)和线粒体功能损伤指标(线粒体呼吸链复合物I - IV、细胞色素氧化酶(cytochrome oxidase, CO)等)[40，79，206，242，243，244］．一系列研究表明，能量代谢障碍可能是微波辐射不良生物学效应的原因之一，即CO、线粒体呼吸链复合物I - IV和CK活性显著降低，ATP水平显著降低[40，79，242］．

与压力相关的指标

微波辐射损伤研究中使用的应激相关指标主要包括所有氧化应激指标、HSP70水平、即早基因(如c-fos、c-jun)及其蛋白水平、内质网应激指标。

氧化应激是微波辐射诱导生物损伤的最重要机制之一，一直被认为是促氧化系统和抗氧化系统不平衡的结果[19］．检查氧化应激的常用指标包括:1)自由基(如活性氧[ROS]、一氧化氮[NO]和超氧化物)[23，40，41，156，211，226，227，2452)抗氧化指标(酶如超氧化物歧化酶[SOD]、过氧化氢酶[CAT]、谷胱甘肽过氧化物酶[GSH-px]和非酶[如谷胱甘肽[246]， TAC, TAS及TOS]) [17，19，97，191，209，247]， 3)氧化产物(如丙二醛、共轭二烯、蛋白质羰基[PCO]和8-羟基脱氧鸟苷[8-OHdG]) [17，45，97，191，247］．一些报告指出，自由基可能对细胞有不利影响，并在微波照射后增加DNA碱基、脂质和蛋白质的氧化[17，45，97，191］．

HSP70是一种分子伴侣，可以保护细胞免受各种环境压力的影响。HSP70水平用于指示细胞内应激的变化[110］．一系列研究表明，频率在900 MHz至2450 MHz之间，功率密度在50 mW/cm之间的微波辐射2到200mw /cm2会导致大鼠脑组织、心肌细胞和鸡胚胎中的热休克蛋白70水平升高[110，111，206，248］．

与细胞损伤甚至细胞死亡相关的c-fos基因可在非致病环境条件下诱导表达[225］．c-fos的形态学表达是神经元激活的生物标志物[220，225］．此外，c-jun在病理条件下容易诱导表达[225］．几项研究报告了暴露于微波辐射后大鼠大脑中c-fos的表达增加，c-jun的表达减少[220，225］．

微波辐射生物效应研究中使用的内质网应激指标主要包括转录因子XBP1、ATF4和CHOP [224，249］．最近一项研究表明，频率在900 MHz ~ 2450 MHz的微波辐射可降低大鼠脑内XBP1剪接mRNA的表达，增加ATF4和CHOP mRNA的表达，提示内质网应激的激活[224］．

细胞增殖和细胞死亡相关指标

在微波辐射诱导细胞增殖和细胞死亡的研究中，最常用的指标是自噬、凋亡、炎症反应和细胞增殖。

常用的评价微波辐射损伤的自噬指标包括微管相关蛋白轻链3 (LC3)、自噬相关基因(ATG)和溶酶体相关膜蛋白1 (LAMP1)的蛋白表达、LC3- ii与LC3- i的比值[3.，250，251］．尽管人们对自噬和微波辐射的生物学效应进行了一系列研究，但自噬的作用尚不清楚。

在微波辐射损伤研究中使用的凋亡相关指标包括Bcl-2家族蛋白(如抗凋亡因子Bcl-2和促凋亡因子Bax)、凋亡起始因子(如细胞色素C [Cyto C])、caspase家族蛋白(如凋亡启动因子caspase-9和凋亡执行因子caspase-3)、凋亡率和促凋亡基因p53 [14，17，40，79，191，206，215，216，227，245］．

微波辐射损伤研究中使用的炎症反应相关指标包括炎症细胞因子，如白细胞介素(IL)-1、IL-2、IL-6、IL-10、IL-12、肿瘤坏死因子-α (TNF-α)和干扰素-γ (IFN-γ) [45，218，223]和炎症基因，如核因子κB (NF-κB) [191，223］．炎症反应研究的证据支持这样的结论:炎症效应，包括促炎细胞因子表达的增加和炎症通路的激活，可能是微波辐射损伤的潜在机制[45，218，223］．

以往微波辐射损伤效应研究中常用的细胞增殖相关指标包括核蛋白Ki-67和组蛋白激酶[25，211，252］．Ki-67作为一种内源性增殖标记物，用于标记增殖细胞[25］．组蛋白激酶活性与G2在指数生长的细胞中，细胞周期的/M相变增加[211］．少数研究报道微波照射后ki -67阳性细胞数量和组蛋白激酶活性明显降低[25，211，252］．

与细胞膜损伤相关的指标

在微波辐射损伤研究中，与细胞膜损伤相关的主要指标包括细胞内和细胞外离子浓度、离子通道活性和膜受体表达水平。

细胞内和细胞外离子浓度的变化可以用来描述细胞膜离子通道的损伤和细胞膜通透性的变化。细胞内钙2 +是微波辐射生物学研究中最重要的离子之一，并执行许多生物过程[147］．最近的一项研究报道，初级海马神经元暴露于2.856 GHz脉冲微波辐射后，总钙、内质网钙和线粒体钙水平下降，这表明微波辐射暴露期间钙外流[147］．

在以往的研究中，电压门控钙通道(VGCCs)的活性被用作微波辐射的指标-离子通道的诱导变化[80，253］．Olgar等．［80]发现，尽管l型Ca2 +当前的(我卡尔)的值在暴露于2.1 GHz微波辐射后没有改变，异丙肾上腺素诱导的I卡尔反应明显减少。

n -甲基- d -天冬氨酸受体(NMDAR)、β的表达水平1肾上腺素能受体(β1-AR)和毒蕈碱型2乙酰胆碱受体(M2-AChR) [12，67，254]已经被用来评估微波辐射引起的细胞膜受体的变化。研究表明，突触后膜NMDARs的表达水平与兴奋性突触传递和突触可塑性有关[67］．β的表达水平1-AR和M2-AChR用于评估心脏功能[254］．

其他的膜特性，如突触囊泡膜的功能，可以通过突触囊泡相关蛋白的表达水平和神经递质的水平来指示[37，69］．

信号转导相关指标

微波辐射生物效应研究中实施的信号转导相关指标主要包括:1)NMDAR相关信号通路分子(如NMDAR关键亚基、钙调素依赖性蛋白激酶II [CaMKII]、环磷酸腺苷[cAMP]响应元件结合[CREB]、突触后密度蛋白-95 [PSD-95]、PKA和p44/42有丝分裂原活化蛋白激酶[p44/42 MAPK]) [4，12，36，67，68，742)蛋白激酶C (PKC)信号通路的蛋白[84，245，255]， 3)与MAPK信号级联激活相关的信号通路蛋白(如细胞外信号调节激酶[ERK]， c-jun氨基末端激酶[JNK]和p38MAPK) [79，227]， 4) NO信号通路蛋白[80］．

nmda相关信号通路主要涉及微波辐射导致学习记忆功能受损的研究[4，12，36，67］．nmda相关信号通路中分子的激活已被认为与突触可塑性密切相关[12］．

PKC通常用于微波辐射对大脑和男性不育症影响的生物学研究[84，245，255］．PKC在调节细胞增殖、死亡和应激的信号通路中起着关键作用。研究表明，大脑和精子细胞中PKC水平的降低可能会引发ROS的过度产生，并在暴露后造成损伤[84，245，255］．

MAPK级联蛋白负责调节氧化应激已得到充分证实[79，227］．一些研究发现，微波辐射可能通过激活MAPK级联的氧化应激对心脏和大脑产生有害影响。79，227］．

一项研究表明，NO信号通路的上调可能引发心室肌细胞微波辐射暴露后β-肾上腺素能(β-AR)反应的降低[80］．这是通过调节第二信使，即环单磷酸鸟苷(cGMP) [80］．

Genotoxicity-related指标

微波辐射暴露引起的遗传毒性效应存在争议。大多数研究表明，微波辐射会导致基因毒性效应[23，97，227，256]，而其他人则得出了不同的结论[257］．微波辐射损伤研究中使用的基因毒性相关指标主要包括DNA单链或双链断裂和微核[23，97，227，256］．

讨论

在这篇综述中，我们结合以往微波辐射生物效应的研究，总结了微波辐射损伤模型建立的主要必要因素:微波暴露条件、损伤模型建立的受试者、损伤模型建立的评估方法和指标。微波辐射损伤模型的建立是研究微波辐射生物效应的前提。损伤模型的建立对这些研究的可靠性和可重复性都很重要，尽管可重复性也可能受到具体研究的资金来源的影响[54，258］．虽然已经取得了丰硕的成果，但进一步研究微波辐射引起的生物损伤是一个必然的发展趋势。

首先，1)为了建立一定的微波辐射损伤模型(例如，为了研究微波诱导生物效应的机制)，需要执行指定的标准化微波暴露程序，这将有利于不同实验室的结果进行比较分析，尽管如果方法与以往的研究完全相同，也不会失败。2)为了研究真实世界微波辐射引起的生物效应，暴露程序应捕捉真实世界暴露条件的复杂性和多样性。

第二，虽然建立微波辐射生物损伤模型的实验对象多种多样，但在微波照射生物效应的研究中，几乎没有统一的动物种类和细胞类型被广泛使用。此外，在前人研究中发现的敏感生物指标的基础上，利用转基因技术培育对微波辐射敏感的新型动物物种和细胞类型具有重要意义。

第三，方法的选择有助于对微波辐射损伤筛选具有高敏感性和特异性的生物学指标。微波辐射生物效应的研究方法依赖于科学技术的发展。适当的技术可以促进微波辐射生物效应的研究。事实上，据我们所知，目前研究中使用的大多数方法都不能实时地展示微波辐射引起的生物变化。今后，发展更多在活的有机体内方法将有助于我们筛选更可靠和敏感的指标。

最后，目前还缺乏公认的微波辐射引起生物损伤的敏感指标。因此，对以往研究提供的敏感指标进行筛选和验证是有帮助的。这可能为诊断和治疗干预创造新的机会。未来应进一步探索定量生物标志物，为建立可靠的微波辐射生物效应量效关系奠定基础。

结论

综上所述，我们回顾了微波照射条件、微波辐射损伤模型建立的实验对象、微波辐射损伤模型建立的常用方法和指标。这一工作可能有助于进一步研究微波辐射引起的生物效应。

数据和材料的可用性

不适用。

缩写

5:

5 -羟色胺

8-OHdG:

8-Hydroxydeoxyguanosine

哦:

乙酰胆碱

Asp:

天冬氨酸

ACTH:

Adrenocorticotropin激素

AEL:

平均转义延迟

ANP:

心钠肽

AO / EB:

吖啶橙/溴化乙锭

ATG:

Autophagy-related基因

ATP:

三磷酸腺苷

BBB:

血脑屏障

菲律宾:

舒张压

个基点:

血压

阵营:

环磷酸腺苷

cGMP:

环鸟苷单磷酸

Ca2 +：

钙离子

CaMKII:

钙调素依赖性蛋白激酶II

聊天:

胆碱乙酰转移酶

格瓦拉:

胆碱酯酶

阶段C:

细胞色素C

猫:

过氧化氢酶

CK:

肌酸激酶

水平:

肌酸kinase-MB

中枢神经系统:

中枢神经系统

有限公司:

细胞色素氧化酶

CORT:

皮质甾酮

分子:

环磷酸腺苷响应元件结合

CS:

皮质醇

连续波:

连续波

大卫·爱登堡:

多巴胺

DOPAC:

3, 4-Dihydroxyphenylacetic酸

海尔哥哥:

伊文思蓝

心电图:

心电描记法

ELISA:

酶联免疫吸附试验

EMSA:

电泳迁移率漂移测定

按照项目:

高架加迷宫

兵:

细胞外信号调节激酶

ESR:

电子自旋共振

FCM:

流式细胞术

置:

强迫游泳测验

Glu:

谷氨酸

通用电气:

甘氨酸

GABA:

γ-氨基丁酸

GFAP:

胶质纤维酸性蛋白

“大酒店”:

生长激素

谷胱甘肽:

谷胱甘肽

氧化酶:

谷胱甘肽过氧化物酶

GSM:

全球移动通信系统

HBDH:

羟基丁酸脱氢酶

他染色:

苏木精和伊红染色

高效液相色谱法:

高效液相色谱法

合:

辣根过氧化物酶

HRV:

心率变异性

HSP:

热休克蛋白

ICaL:

l型钙2 +电流

干扰素-γ:

干扰素-γ

IL:

白介素

伊什:

原位杂交

物:

C-jun氨基末端激酶

LAMP1:

溶酶体相关膜蛋白1

LC3:

微管相关蛋白轻链3

LDH:

乳酸脱氢酶

LTP:

长期势差

米2乙酰胆碱受体:

毒蕈碱2型乙酰胆碱受体

毛:

单胺氧化酶

MDA:

丙二醛

微波加工:

莫里斯水迷宫

本地页面:

非变性聚丙烯酰胺凝胶电泳

拿拿淋:

去甲肾上腺素

NF -κB:

核因子B

神经生长因子:

神经生长因子

NMDAR:

n -甲基- d受体

没有:

一氧化氮

NR2B:

n -甲基- d -天冬氨酸受体2B亚基

常常:

露天试验

p44/42 MAPK:

P44/42丝裂原活化蛋白激酶

PCO:

蛋白质羰基

聚合酶链反应:

聚合酶链反应

PKA:

蛋白激酶A

PKC:

蛋白激酶C

分:

Photoplethysmography

PS:

人口激增

PSD:

突触后密度

psd - 95:

突触后密度蛋白-95

PW:

脉冲波

RFLP:

限制片段长度多态性

ROS:

活性氧

rt - pcr:

逆转录PCR

特别行政区:

比吸收率

SD大鼠:

Sprague-Dawley老鼠

扫描电镜:

扫描电子显微镜

SOD:

超氧化物歧化酶

SV40:

猿猴病毒40

T3.：

三碘甲状腺氨酸

T4：

甲状腺素

TAC:

总抗氧化能力

助教:

总抗氧化状态

te:

跨内皮电阻

透射电镜:

透射电子显微镜

TH:

甲状腺激素

TH:

酪氨酸羟化酶

TJ:

紧密连接

肿瘤坏死因子-α:

肿瘤坏死因子-α

服务条款:

总氧化状态

TPH energy:

色氨酸羟化酶

结核菌素:

尾悬试验

TUNEL:

原位末端标记

VGCCs:

电压门控钙通道

人:

世界卫生组织

ZF:

束状带

ZO-1:

Zonula occludens-1

βar的回应:

β肾上腺素能响应

β1基于“增大化现实”技术:

β1肾上腺素能受体

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致谢

不适用。

资金

国家自然科学基金(61801506)资助。

作者信息

作者及隶属关系

  1. 北京市放射医学研究所，北京100850

    赖云飞，王浩宇，彭瑞云

作者
  1. Yun-Fei赖
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  2. Hao-Yu王
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  3. Rui-Yun彭
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贡献

YFL撰写了这篇论文并概述了这篇手稿。HYW和RYP对本文进行了详细的指导，并对稿件进行了编辑。所有作者都阅读并批准了最终的手稿。

相应的作者

对应到Hao-Yu王或Rui-Yun彭．

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赖、YF。，王，HY. & Peng, RY. Establishment of injury models in studies of biological effects induced by microwave radiation.军事医学保留区8， 12(2021)。https://doi.org/10.1186/s40779-021-00303-w

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关键字

  • 微波辐射
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军事医学研究

ISSN: 2054 - 9369

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