英国的英国斗牛犬:VetCompass对其失调倾向和保护的研究

背景

在过去的十年里，英国斗牛犬的受欢迎程度急剧上升，但它独特而极端的形态与几种严重的健康状况有关。这项研究使用来自VetCompass计划的匿名兽医临床数据的多变量分析，比较了2016年英国斗牛犬和英国所有剩余犬之间常见疾病的几率。

结果

从2016年接受兽医护理的905544只狗中，分析包括2662只英国斗牛犬和22039只非英国斗牛犬的随机样本。英国斗牛犬被诊断患有≥1种疾病的几率是非英国斗牛犬的2.04倍(95%置信区间[CI] 1.85至2.25)。在特定的诊断精度水平上，英国斗牛犬有24/43(55.8%)疾病的几率增加。其中包括:皮肤褶皱皮炎(优势比[OR] 38.12;95% CI 26.86 ~ 54.10)，瞬膜腺脱垂(OR 26.79;95% CI 18.61 ~ 38.58)和下颌前突(OR 24.32;95% CI 13.59至43.53)。相反，英国斗牛犬出现疾病的几率显著降低6/43(14.0%)。其中包括:乳牙保留(OR 0.02;95% CI 0.01 ~ 0.17)、脂肪瘤(OR 0.06; 95% CI 0.01 to 0.40) and periodontal disease (OR 0.23; 95% CI 0.18 to 0.30). At a grouped-level of diagnostic precision, English Bulldogs had significantly increased odds of 17/34 (50.0%) disorders. These included: congenital disorder (OR 7.55; 95% CI 5.29 to 10.76), tail disorder (OR 6.01; 95% CI 3.91 to 9.24) and lower respiratory tract disorder (OR 5.50; 95% CI 4.11 to 7.35). Conversely, English Bulldogs had significantly reduced odds of 3/34 (8.8%) disorders. These were: dental disorder (OR 0.25; 95% CI 0.20 to 0.31), spinal cord disorder (OR 0.31; 95% CI 0.14 to 0.71) and appetite disorder (OR 0.43; 95% CI 0.20 to 0.91).

结论

这些结果表明，英国斗牛犬的健康状况大大低于非英国斗牛犬，并且该品种的许多倾向是由这些狗的极端构造驱动的。因此，强烈建议立即重新定义该品种，以避免英国加入越来越多的禁止英国斗牛犬繁殖的国家名单。

在过去的十年里，英国斗牛犬在英国的受欢迎程度急剧上升。然而，它独特而极端的构造引起了人们的关注，因为许多这些物理特征使该品种容易出现严重的健康问题。国际上有越来越多的努力，要么改革犬种，使其更加温和，要么在没有这种改变的情况下，以福利为由禁止繁殖这些狗。

这项VetCompass研究从2016年英国接受兽医护理的905,544只狗中抽取了2,662只英国斗牛犬和22,039只非英国斗牛犬的匿名兽医临床记录随机样本，以确定2016年每只狗记录的所有健康疾病。确定了每组中最常见的疾病，并比较了英国斗牛犬和非英国斗牛犬之间最常见疾病的总体风险。

英国斗牛犬比非英国斗牛犬更年轻(2.65岁对4.42岁)，更重(25.55公斤对13.54公斤)。2016年，英国斗牛犬被诊断患有至少一种疾病的风险是非英国斗牛犬的2.04倍。与非英国斗牛犬相比，英国斗牛犬患疾病的风险增加了24/43(55.8%)。英国斗牛犬的高危疾病包括皮肤褶皱皮炎(× 38.12)、瞬膜腺脱垂[樱桃眼](× 26.79)、下颌突出(× 24.32)、短头阻塞性气道综合征[BOAS] (× 19.20)和指间囊肿(× 12.96)。相反，英国斗牛犬与非英国斗牛犬相比，患6/43(14.0%)疾病的风险显著降低。其中:乳牙残留(× 0.02)、脂肪瘤(× 0.06)、牙病(× 0.23)、皮肤瘙痒(× 0.25)、跳蚤感染(× 0.40)。

这项研究的结果表明，英国斗牛犬的整体健康状况远低于非英国斗牛犬。在这项研究中报道的许多疾病倾向都与英国斗牛犬的极端构造有内在联系。重新定义该品种的体型，从目前的极端形态转向温和形态，以采取紧急行动，避免英国加入越来越多的国家名单，英国斗牛犬的繁殖被禁止。

(英国)斗牛犬最初是一种肌肉发达，运动能力强的动物，被培育并用于攻击公牛，与现代斯塔福德郡斗牛梗大致相似[1］．在1835年这项活动被禁止后，牛头犬品种开始与维多利亚时代的黑社会联系在一起，但在19世纪末被重新用作表演犬。在当时，展示狗只是一项时髦的消遣活动，从1873年起主要由养犬俱乐部(The Kennel Club)规管[2］．斗牛犬，像其他品种一样，在当时被“开发”，被选择性地培育，以符合新编写的“品种标准”，由相关品种俱乐部制定，以描述它们理想的首选外观[2］．因此，在19世纪90年代，品种标准和展示戒指时尚的综合影响推动了牛头犬的戏剧性的身体变化。

这只经过改造的牛头犬比它的祖先有更夸张的构造——特别是，它的脸更短，下颌突出，身材更胖，前腿弯曲[3.］．由于这种物理变化既剧烈又迅速，在当时的育种者中引发了相当大的争议。3.］．批评人士声称，新型(英国)斗牛犬天生就“精致”和“堕落”[4，5］．他们描述了当时的许多疾病，这些疾病仍然被报道为现代英国斗牛犬的常见问题，如寿命短，耐热和运动不耐受，难生产，皮肤病和呼吸噪音[6］．尽管这些历史描述不可避免地是主观的，缺乏定量数据，并且在很大程度上基于对病理学的替代理解，但它们仍然表明，一个多世纪前，(英国)斗牛犬已经显示出各种健康问题，这些问题与今天仍然报告的品种相关，而且，即使在那时，斗牛犬也被广泛认为不如许多其他品种健壮。7］．此外，他们还揭示了极端英国斗牛犬形态的时尚已经持续了一个多世纪，尽管人们普遍意识到相关的健康问题[8］．由于该品种作为民族主义象征的原有意义，从1900年起，(英国)牛头犬的新体型被广泛描绘为爱国主义形象，并在此后的流行文化中牢固确立[3.，9］．尽管(英国)斗牛犬从那时起身体上一直在变化，但它们仍然保留了许多身体特征(如面部皮肤褶皱或“螺旋”尾巴)，这些特征在维多利亚时代晚期的表演圈中被认为是令人满意的新奇事物。今天，尽管越来越多的证据表明它们与疾病有关，但许多品种爱好者仍然接受和/或重视这些物理属性，并受到公众的欢迎[6，10，11，12，13，14］．事实上，包括英国斗牛犬在内的短头犬品种目前正经历着受欢迎程度的激增，尽管越来越多的证据和意识到与它们的身体外观有关的严重健康问题，如呼吸障碍[12，14]、脊椎缺损[15]，难产[11]、眼部疾病[13，16，17]和皮肤病[18］．

从20世纪初开始，兽医犬类专家就公开承认(英国)牛头犬易患构象相关疾病[3.，19］．随着小动物实践在20世纪60年代获得政治影响力，新成立的英国小动物兽医协会(BSAVA)的领导人对纯种犬的品种相关疾病进行了开创性的调查，提供了当时斗牛犬健康的一些有限的定量数据[20.］．1962年，(英国)斗牛犬是第34名^th在养犬俱乐部登记的品种中数量最多，占当年所有登记品种的0.5% [21］．然而，它们被不成比例地报道为几种与品种相关的疾病，包括所有报告的内翻病例的5%，所有报告的皮肤襞皮炎病例的17%(仅次于当时数量多得多的可卡犬和北京哈巴狗)和所有报告的“软腭延长”病例的62.5%(当时新描述的疾病大致相当于今天的短头型阻塞性气道综合征[BOAS]的主要组成部分)[20.，22］．尽管这项早期调查在方法上有局限性，但它提供了强有力的证据，证明60年前，英国斗牛犬不成比例地受到几种与结构相关的疾病的影响，就像半个世纪前已经提到的那些疾病一样，广泛反映了今天仍然报告为常见的品种[6］．

在过去十年中，根据贝特森报告的建议，[23]，已经有越来越多的努力，以获得准确的定量数据，品种相关疾病的频率在纯种/纯种狗。使用来自英国初级保健兽医诊所的匿名临床数据，VetCompass计划[24]此前曾报道英国斗牛犬有高水平的皮肤和耳朵疾病、眼科疾病和呼吸系统疾病[10］．与此同时，养犬俱乐部健康和福利团队与(英国)牛头犬品种社区内的健康优先育种者联系，制定了一份牛头犬品种健康和保护计划(BHCP)，该计划同样将BOAS、眼睛问题和皮肤状况列为2019年该品种的“首要健康和福利问题”[25]，与VetCompass之前分析的结论相呼应[10]也是1962年BSAVA调查中强调的疾病倾向[20.，26］．虽然以前的研究、历史证据和轶事经验都支持一个普遍的结论，即英国斗牛犬患有极高水平的构象相关疾病，但仍然需要提供可靠的支持证据来量化这一结论。人们对严重短头畸形狗的福利越来越关注，促使英国于2016年成立了短头畸形工作组，随后于2019年成立了国际极端畸形狗合作组织[27，28］．荷兰等国也已采取立法行动，于2014年禁止饲养12种短头犬[29，30.]以及挪威，挪威于2022年禁止饲养英国斗牛犬[31］．

使用来自VetCompass计划的匿名兽医临床数据[24]，本研究旨在报告英国斗牛犬中最常见的疾病记录，并在考虑主要混杂变量后，比较2016年英国斗牛犬和所有其他在英国初级兽医护理下的狗之间常见疾病的几率。根据该品种经常出现健康问题的先前证据[10，该研究假设英国斗牛犬在常见疾病中表现出更多的易感性而不是保护性。该研究还假设，英国斗牛犬中最高水平的易感性疾病与定义英国斗牛犬品种的极端构造密切相关[8］．这些结果可以帮助育种者，兽医从业人员和主人，为英国斗牛犬的健康提供强有力的证据，以预测，预防和管理该品种的关键健康和福利机会。

研究人群包括2016年期间在参与VetCompass计划的诊所接受初级兽医护理的所有可用狗。接受兽医护理的狗被定义为:a) 2016年至少有一份电子病历(EPR)(自由文本临床记录、治疗或体重);b) 2015年和2017年至少有一份EPR记录。VetCompass整理来自英国初级保健兽医实践的匿名EPR数据，用于流行病学研究[24］．VetCompass研究人员可用的数据字段包括一个独特的动物标识符，以及物种、品种、出生日期、性别、绝育状态、保险状态和体重，以及来自自由格式文本临床笔记的临床信息，摘要诊断术语[32]及有关日期的治疗。

采用横断面研究设计来估计和比较英国斗牛犬随机样本和所有其他犬随机样本中最常见疾病的一年(2016年)患病率。能量计算估计，需要2184只英国斗牛犬和21832只非英国斗牛犬，才能检测出2%的非英国斗牛犬发生疾病的比值比≥1.5，其中80%的能量和95%的可信度，并假设非英国斗牛犬与英国斗牛犬的比值比为10:1 [33，34］．伦理批准已获得RVC伦理与福利委员会(编号SR2018-1652)。

由参与实践输入的品种信息被清理，并映射到从VeNom编码品种列表派生和扩展的VetCompass品种列表[32］．记录为英国斗牛犬的狗被归类为英国斗牛犬，记录为任何其他品种的狗被归类为非英国斗牛犬。绝育状态由最终可用的EPR绝育值定义，并与性别相结合(女性完整、女性绝育、男性完整、男性绝育)。成年体重定义为每只狗在18个月大后记录的所有体重(公斤)值的平均值。平均成年体重报告了总体和按性别细分的所有品种，成年体重至少有100只狗。体重进一步分为“等于或高于品种/性别平均水平”，“低于品种/性别平均水平”和“没有体重记录”。最终研究日期(2016年12月31日)的年龄(岁)分为:< 1.0、1.0至< 2.0、2.0至< 4.0、4.0至< 6.0、6.0至< 8.0和≥8.0。根据参与研究的5个实践组，所参加的兽医组被分为1-5组。兽医团体描述了在合并的更大的财团中个体兽医实践的聚集，并被包括在当前的分析中，以解释可能由所有者选择参加的个体实践所产生的混淆效应。目前研究中包括的兽医小组在分析过程中被分配了一个代码，以确保匿名性，并包括在英国各地分布的实践。 Insurance status was categorised as insured or not insured as recorded by the final available EPR.

2016年接受兽医护理的所有狗的唯一动物识别号码是随机排序的，随机选择的动物子集的临床记录是手动详细审查的，以提取2016年存在的所有疾病的最明确诊断记录[34］．选择性(如绝育)或预防性(如接种疫苗)临床事件不包括在内。既存障碍和事件障碍表现之间没有区别。在临床记录中使用症状术语(例如，“呕吐”或“呕吐和腹泻”)描述的疾病，但没有正式记录的临床诊断术语，使用列出的第一个症状(例如，呕吐)。提取的诊断术语被映射到诊断精度的双重层次进行分析:特定级精度和分组级精度，如前所述[34］．简单地说，特定级别的精确术语描述了在临床记录中以最大诊断精度记录的原始提取术语(例如，炎症性肠病将保留为炎症性肠病)。分组级精确术语将原始诊断术语映射到一般级别的诊断精度(例如，炎症性肠病将映射到胃肠道)。在Excel (Microsoft Office Excel 2013, Microsoft Corp.)中进行内部有效性数据检查和清理后，使用SPSS 24.0版本(IBM Corp.)进行分析。描述了2016年英国斗牛犬和非英国斗牛犬在兽医护理下的中性状态、年龄、成年体重和保险状况。

分别报告了英国斗牛犬和非英国斗牛犬的一年期间患病率值，以描述2016年至少一次诊断的概率。最后的常见疾病综合清单包括30种英国斗牛犬最常见的疾病和30种非英国斗牛犬最常见的疾病。分类数据用数量(百分比)进行汇总，连续变量用中位数、四分位间距(IQR)和范围进行汇总。病例与非病例之间的人口统计学数据比较酌情采用Mann-Whitney U检验、卡方检验和Fisher精确检验[35］．使用二元逻辑回归的多变量建模被用来报告英国斗牛犬与非英国斗牛犬相比每种疾病的几率。为每个特定级别和分组级别的疾病创建了一个单独的模型。信息论应用于生成一个混杂变量列表，这些变量与每个模型中的品种变量一致包含在一起[36，37］．混淆是指两个或多个变量对一个结果的影响混合在一起，如混乱的发生[38］．品种是一个感兴趣的先验变量，因此包括在所有模型中。鉴于英国斗牛犬和非英国斗牛犬在其他变量上存在差异的先前证据，这些变量也已被证明与障碍风险有关[10，39]，每个疾病模型还包括年龄(岁)、性别-中性状态、平均体重/以上或以下、保险状况和兽医组，以解释混杂效应。模型拟合度由Hosmer-Lemeshow检验评估[40］．以5%为水平有统计学意义。

2016年，在英国接受兽医护理的905,544只狗中，包括8,410只英国斗牛犬(0.93%)和897,134只非英国斗牛犬(99.07%)。随机样本包括2662 / 8410只(31.65%)英国斗牛犬和22039 /897,134只(2.46%)非英国斗牛犬。数据完整性为品种99.7%，年龄98.8%，中性状态99.7%，保险状态100.0%，体重65.5%。

报告了2662只英国斗牛犬和22039只非英国斗牛犬的描述性结果(表2)1)．英国斗牛犬的中位年龄(2.65岁，IQR为1.30 - 5.10，范围0.10 - 19.54)比非英国斗牛犬的中位年龄(4.42岁，IQR为1.88 - 8.10，范围0.01 - 20.46)要小(p< 0.001)。英国斗牛犬成年体重中位数(25.55公斤，IQR为22.83 - 28.48，范围14.50 - 41.00)比非英国斗牛犬(13.54公斤，IQR为8.10 - 24.88，范围1.41 - 85.00)重(p< 0.001)。

2016年，在英国斗牛犬中，2,017/2,662(75.8%)被诊断患有≥1种疾病，而非英国斗牛犬的狗有14,534/ 22039(65.9%)。在使用多变量方法来解释年龄、中性状态、平均体重/以上或以下、保险状况和兽医组的影响后，英国斗牛犬被诊断患有≥1种疾病的几率是非英国斗牛犬的2.04倍(95%置信区间[CI] 1.85至2.25;p< 0.001)。

在特定的诊断精度水平上，在使用多变量方法考虑混杂因素后，英国斗牛犬与非英国斗牛犬相比，特定水平疾病的几率显著增加24/43(55.8%)。其中包括:皮肤褶皱皮炎(优势比[OR] 38.12;95% CI 26.86 ~ 54.10;p< 0.001)，硝化膜腺脱垂(OR 26.79;95% CI 18.61 ~ 38.58;p< 0.001)，下颌前突(OR 24.32;95% CI 13.59 ~ 43.53;p< 0.001)， boas(或19.20;95% CI 13.31 ~ 27.69;p< 0.001)和指间囊肿(OR 12.96;95% CI 8.95 ~ 18.76;p< 0.001)。相反，英国斗牛犬与非英国斗牛犬相比，特异性水平障碍的几率显著降低6/43(14.0%)。其中包括:乳牙保留(OR 0.02;95% CI 0.01 ~ 0.17;p< 0.001)，脂肪瘤(OR 0.06;95% CI 0.01 ~ 0.40;p= 0.004)，牙周病(OR 0.23;95%置信区间0.18 ~ 0.30;p< 0.001)，瘙痒(OR 0.25;95%置信区间0.13 ~ 0.46;p< 0.001)和跳蚤感染(OR 0.40;95%置信区间0.26 ~ 0.61;p< 0.001)(表2)．

在诊断精度的分组水平上，在使用多变量方法考虑混杂因素后，英国斗牛犬与非英国斗牛犬相比，17/34(50.0%)的分组水平疾病的几率显著增加。其中包括:先天性疾病(OR 7.55;95% CI 5.29 ~ 10.76;p< 0.001)，尾部紊乱(OR 6.01;95% CI 3.91 ~ 9.24;p< 0.001)，下呼吸道疾病(OR 5.50;95% CI 4.11 ~ 7.35;p< 0.001)，眼科疾病(OR 4.07;95% CI 3.63 ~ 4.56;p< 0.001)和上呼吸道疾病(OR 3.96;95% CI 3.44 ~ 4.56;p< 0.001)。相反，英国斗牛犬与非英国斗牛犬相比，群体水平障碍的几率显著降低了3/34(8.8%)。这些是:牙齿疾病(OR 0.25;95%置信区间0.20 ~ 0.31;p< 0.001)，脊髓障碍(OR 0.31;95%置信区间0.14 ~ 0.71;p= 0.005)和食欲障碍(OR 0.43;95%置信区间0.20 ~ 0.91;p= 0.028)3.)．

最近的研究试图解释为什么购买者仍然不被短头畸形对动物健康和福利的负面影响所吓倒，而是优先考虑他们的特征外观、个性和对某些生活方式的感知适应性，通常是基于他们的低运动需求/能力[41，42，43］．目前超过90%的英国牛头犬主人表示他们会再次购买这个品种[44]，目前英国斗牛犬的受欢迎程度几乎没有减弱的迹象。因此，了解品种内构象相关疾病的发展，并准确记录当前品种种群内的疾病负担和易感性[6]是评估和解决英国斗牛犬一些主要健康问题的关键，如果可能的话。与研究假设一致，英国斗牛犬中几率最高的四种倾向都与定义英国斗牛犬品种的极端构造直接相关:皮肤褶皱皮炎(× 38.12) [8]、瞬膜腺脱垂(× 26.69) [45]、下颌前突症(× 24.32) [8]及BOAS (19.20) [14］．这一证据支持呼吁采取紧急行动，重新定义英国斗牛犬，使其远离目前的极端形态，而是从福利的角度迅速向适度形态转变。目前的研究结果支持了研究假设，即英国斗牛犬在常见疾病中表现出更多的易感性而不是保护性。根据先前的证据，该品种经常出现健康问题[10]，目前的研究结果支持了以前对英国斗牛犬健康状况不佳的评估，这种评估可以追溯到100多年前。1901年，对于牛头犬来说，7岁被认为是“相当大的年龄”;1954年，评论家们争论为什么这个品种的“预期寿命”比其他品种短。46，47］．最近，养犬俱乐部在2004年和2014年对英国斗牛犬死亡率的调查分别报告了中位死亡年龄和平均死亡年龄刚刚超过6岁[48，49］．对初级保健兽医临床记录的死亡率数据进行分析后发现，英国斗牛犬的平均寿命为7.2年[50］．目前的研究支持英国斗牛犬的整体寿命较短，2016年调查的英国斗牛犬的中位年龄(2.65岁)明显小于非英国斗牛犬的调查犬(4.42岁)。这在一定程度上可以解释为，由于该品种越来越受欢迎，人口倾向于年轻的动物，正如在过去十年中犬业俱乐部注册数字稳步增长所见[21]并在初级保健兽医实践中报告[50］．然而，考虑到这项研究中只有9.7%的英国斗牛犬年龄超过8岁，而非英国斗牛犬的比例为25.4%，这表明相对较少的英国斗牛犬达到了其他品种的典型高龄，与之前的报告一致，并支持了该品种整体健康状况不佳的观点[10，21］．

同样，目前对英国斗牛犬的研究报告的疾病倾向显示出与以前归因于该品种的疾病倾向惊人的相似之处。例如，在2016年对英国斗牛犬的当前研究中，易感性最高的疾病是皮肤褶皱皮炎，这也是1962年BSAVA调查中斗牛犬最常报告的疾病[20.］．同样，英国斗牛犬易脱垂瞬膜腺和内翻的倾向于1914年被兽医眼科医生认识到[51];在2016年对英国斗牛犬的研究中，这些疾病分别是第二和第七高的疾病易感性。2016年，英国斗牛犬的下颌突出症是第三高的易感性。这并不令人惊讶，因为自19世纪以来，这一属性一直是牛头犬品种标准的一个刻意特征，最初的措辞是“下颚应该在上颚前相当大的位置突出，并向上翘起”，最近修改为要求下颌“略微突出”[8，52］．2016年英国斗牛犬的第四高易感性是BOAS，再次重申了该品种上呼吸道疾病的长期记录倾向，自19世纪晚期以来就有报道，1962年曾定量报道了“细长软腭”的高发病率[3.，20.］．因此，根据目前对2016年数据的分析，英国斗牛犬的主要疾病倾向大致与长期以来与该品种有关的疾病相对应。这为之前对英国斗牛犬品种相关疾病的定性评估提供了强有力的证据，但也重新提出了一个长期存在的问题:为什么这些疾病在一个多世纪以来一直被记录为损害斗牛犬健康，但该品种仍然受到这些问题的普遍影响。

在评估英国斗牛犬与其他犬种之间的疾病倾向和保护时，特别关注品种的超倾向是有帮助的:即那些在英国斗牛犬中特别高的状况，比非英国斗牛犬的几率高出四倍以上[53］．在分析的特定障碍水平上，目前研究中的英国斗牛犬种群显示出对九种记录障碍的超倾向。其中，四种与皮肤有关的疾病(皮肤褶皱皮炎、指间囊肿、虫草病和足部皮炎)。此外，在特定水平的疾病中，额外的皮肤病也占主导地位，在英国斗牛犬中出现的频率是其他犬的2到4倍;其中包括脓皮炎、湿性皮炎、皮炎、皮损、特应性皮炎和“过敏”的非特异性描述词，还包括外耳炎，临床上常与其他过敏性皮肤病有关[54］．这些不同的皮肤状况必须由原始初级保健临床医生使用的不同描述符加以区分。在处理数据时，每一种疾病都记录一次，以尽可能高的临床精度。然而，这些描述词将不可避免地潜在地涉及相似或重叠的病理，临床诊断的确定性不一定在所有病例中都同样严格或准确。因此，在皮肤疾病的分组水平上考虑这些相互关联和重叠的条件可能更合理，其中29.3%的斗牛犬报告有皮肤病，而一般犬类中有12.4%;考虑混杂因素后，优势比为3.28。这些发现证实，与其他狗相比，英国斗牛犬患皮肤病的风险大大增加。虽然并不是所有的皮肤病都与夸张的皮肤结构直接相关，但根据定义，只发生在折叠皮肤上的皮肤褶皱性皮炎是英国斗牛犬最易患的特定水平疾病，其优势比显著增加，达到38.12。这可能反映了一种危险的协同作用，即更广泛的皮肤病倾向，以及由英国斗牛犬品种的短头和尾巴构造引起的面部和尾部皮肤皱纹的特殊问题[8］．尽管英国牛头犬潜在的皮肤病倾向可能是由复杂的多基因和环境因素支撑的，选择远离皮肤皱褶是一个相对简单的生物学挑战，应该会大大降低皮肤皱褶皮炎的患病率;然而，考虑到人类长期以来对英国斗牛犬这一特征的渴望，实现这种基于福利的改造对人类行为改变的挑战可能比育种生物学要大得多。

在英国斗牛犬的九种超易感性疾病中，有三种疾病在特定的疾病水平上具有特点:瞬膜腺脱垂，角膜结膜炎和角膜内翻。英国斗牛犬有眼睑内翻的倾向，已有一百多年的历史[51］．目前的研究证实了这一发现，调查中3.9%的英国斗牛犬被诊断为内翻，与非英国斗牛犬相比，该品种的优势比显著增加，达到11.61。内眦皮炎，如皮肤褶皱皮炎，常见于短头犬，通常归因于面部结构缩短导致的面部皮肤过多;因此，它通常被认为是与构象有关的疾病[55，56］．

在目前的研究中，英国斗牛犬的超易感性也报道了脱垂的瞬膜腺和角膜结膜炎。英国斗牛犬被诊断为瞬膜腺脱垂的可能性是非英国斗牛犬的26.79倍，而患角膜结膜炎的可能性虽然不那么极端，但仍显著高的优势比为12.24。然而，尽管英国斗牛犬的脑膜腺脱垂的优势比大大提高，但在本研究中，被诊断为脑膜腺脱垂的英国斗牛犬在更广泛的普通犬群中占5.7%，远低于之前犬业俱乐部对纯种英国斗牛犬调查中报道的75%的发病率，如上所述[25］．这可能表明被调查人群之间存在真正的和/或方法上的差异。它也可能反映出在初级保健临床记录中对脱垂瞬膜腺的记录不足。这种情况(俗称“樱桃眼”)经常出现在年轻的狗身上，在英国斗牛犬品种社区中很有名，手术切除腺体(通常在局部麻醉下)和手术替代(眼科医生推荐为高级技术)都被认为是可能的治疗方法[57］．因此，狗可能在出售前就接受了这种情况的治疗，或者在不了解初级保健实践的情况下，可能会导致本研究中对这种疾病的记录不足或诊断不足。此外，虽然对细菌性角膜结膜炎提出了几种病因病理途径，但其中一种可能的原因是对脱垂的瞬膜腺进行手术治疗，特别是如果该组织被切除而不是被替换(因为瞬膜腺含有分泌细胞，有助于产生泪液)[58，59］．因此，本研究中注意到的sicca性角膜结膜炎的超易感性也可能反映了以前对脱垂瞬膜腺的次优手术治疗。因此，在这项研究中，英国斗牛犬对这两种疾病的超易感性可能是有因果关系的;进一步研究这一联系将为今后治疗硝化膜腺脱垂的建议提供依据。

英国斗牛犬对BOAS的易感是有据可查的[14，60]，这引起了足够的临床关注，因此养犬俱乐部和剑桥大学联合推出了一项呼吸功能分级计划，以促进英国斗牛犬和其他短头犬品种的选择性繁殖，以避免出现这种情况[61］．此前有研究表明，高达45%的英国斗牛犬可能表现出BOAS的临床症状[62］．在目前的研究中，尽管英国斗牛犬的BOAS与非英国斗牛犬的比值比为19.2，但在2016年，接受调查的斗牛犬中只有4.2%被正式诊断为BOAS，与之前的研究相比，这一比例小得惊人。虽然这可能反映了不同研究中被调查人群之间的生物学差异，但这种差异更有可能主要是由于初级保健实践中病情的正常化[63］．对于频繁出现的疾病，这些几乎成为某些品种的典型预期，那么主人甚至兽医可能不再认为这些情况是疾病，而是可能会将这些“只是品种的一部分”正常化[42，64，65］．在英国，有BOAS临床症状的英国斗牛犬被正常化为“不健康”似乎很常见，在两个不同的种群中，超过一半患有BOAS的短头犬的主人认为这些临床症状(例如呼吸噪音增加和异常)是“该品种的正常”[63，66］．

在被调查的英国斗牛犬种群中，下颌前突构成了一种不同类型的超易感体质，并提出了一个棘手的问题:为什么在一种犬种中被认为是严重健康问题的构造，可以在另一种犬种中被积极选择为可取的特征。如前所述，一个多世纪以来，“下突”下巴-由下颌突出症术语描述的物理外观-一直是牛头犬品种标准的明确要求[8］．虽然在目前的研究中，下颌突出症是第三高的易感症，在英国斗牛犬中增加了24.32倍的几率，但这仍然意味着只有2.1%的英国斗牛犬被报告患有这种疾病。鉴于下颌前突是犬种标准的要求，很可能大多数，如果不是全部，英国斗牛犬都表现出这种疾病，因此目前的结果代表了对“犬种正常”的真实情况的巨大低估，而不考虑“犬种正常”，因此通常不会记录在临床记录中。同样，在紊乱的分组水平上，“尾巴紊乱”在英国斗牛犬中构成了超易感性，优势比为6.01，在1.5%的人群中记录。然而，由于现代英国斗牛犬在导致“螺旋”尾巴的基因突变方面几乎是纯合子的，很可能在这项调查中，许多英国斗牛犬也没有记录到尾巴异常，因为这些疾病被认为是“该品种的正常”[67］．这些发现表明，兽医也逐渐对被认为是“正常品种”的疾病正常化，这些疾病在大多数其他品种中被认为是严重和值得注意的，或者，许多兽医在长时间接触他们个人控制之外的事件后，最终会达到一种习得性无助的状态[68］．

鉴于英国斗牛犬的主人和兽医普遍存在的认知偏差，他们倾向于接受英国斗牛犬的“正常”状况，否则这些状况将被认为是不那么极端形态的犬种的疾病，因此，更令人惊讶的是，英国斗牛犬是迄今为止使用VetCompass方法报道的犬种中常见疾病易感性最高的犬种。英国斗牛犬表现出55.8%(24/43)的特定水平疾病的易感性。相比之下，法国斗牛犬表现出46.5%(20/43)的疾病倾向[53]，拉布拉多寻回犬有34.3%(12/35)的倾向[69]及斯塔福德郡斗牛梗有11.1%(4/36)的易感性[70］．这些结果提供了强有力的证据，支持英国斗牛犬和法国斗牛犬的整体健康状况明显低于拉布拉多寻回犬和斯塔福德郡斗牛梗。

虽然狗长期以来被划分为不太明确的种类，但明确区分和严格划分品种的概念是维多利亚时代的发明[2］．在“品种标准”中，通过对传统品种的物理属性的详细描述，定义了传统品种，并创建了新的品种。由于品种之间明显的差异是这个新品种系统的关键决定因素，这种不断发展的文化催化并加速了一些已经存在的狗的独特特征的夸大，一方面是通过故意努力确保它们被认可为独特的“品种”，另一方面是经济和竞争奖励的自然结果，这些奖励通常伴随着为展示圈生产的更极端的构造的狗[3.］．因此，我们今天所知道的现代犬种可以按照从轻度到极端的构象夸张程度进行排序，范围从犬型(轻度构象夸张)到犬型发散型(严重构象夸张)[13，14］．一个犬种内的疾病易感性和保护性的综合比例可以用来衡量该犬种与主流犬种之间的整体健康差异。使用这种方法，英国斗牛犬在69.8%(30/43)的特定水平疾病中表现出与其他犬的健康差异。法国斗牛犬的健康差异程度同样很高，与其他犬只的差异为77.1% (31/43)[53］．相比之下，拉布拉多寻回犬在54.3%(19/35)的疾病方面与其他犬种不同[69]而斯塔福德斗牛梗与其他犬类的健康差异仅为25.0% (9/36)[70］．因此，两种具有极端短头畸形的斗牛犬都表现出明显更高的疾病易发性，以及与拉布拉多寻回犬或斯塔福德郡斗牛梗相比，更多的疾病差异，尽管英国斗牛犬和法国斗牛犬的易发性相对较高。此外，如前所述，英国斗牛犬表现出多种疾病的超易感性，在记录的特定水平疾病的9/43(20.9%)中，英国斗牛犬比非英国斗牛犬的几率高出4倍以上，而法国斗牛犬在11/43(25.6%)的特定水平疾病中表现出超易感性[53］．相比之下，拉布拉多寻回犬和斯塔福德牛头梗都没有表现出任何超易患病的倾向，它们的最高倾向是拉布拉多寻回犬骨关节炎的比值比为2.83，斯塔福德牛头梗癫痫的比值比为2.06 [69，70］．因此，总的来说，这些在英国斗牛犬身上看到的疾病倾向、差异和超倾向的测量揭示了一个令人担忧的故事，即一个品种比其他狗有更多的疾病倾向，它与其他狗的疾病模式有很大的不同，以几种超倾向的疾病为特征。由于英国斗牛犬的这些极端疾病倾向与它们特有的极端身体特征有关，这些结果广泛地证实了夸张的结构和疾病之间的不变联系，这些疾病在一个多世纪前首次被视为一个问题。3.］．

根据定义，所有品种在某些方面都不同于犬类种群的平均水平，因此可能表现出某些品种对疾病的倾向和保护[6，8］．对于英国斗牛犬来说，最显著的疾病保护措施是心脏杂音(OR 0.47)、跳蚤感染(OR 0.40)、瘙痒(OR 0.25)、牙周病(OR 0.23)、脂肪瘤(OR 0.06)和乳牙残留(OR 0.02)，狗表现出特定水平障碍的可能性不到其他狗的一半(OR < 0.5)。在分组障碍水平上，食欲障碍(OR 0.43)、脊髓障碍(0.31)和牙齿障碍(0.25)报告了显著的保护(OR < 0.5)。其中一些保护措施有些出人意料;例如，考虑到该品种的半椎体和其他椎体畸形的高发病率[15，71，72，73]，令人意外但令人欣慰的是，发现这并没有明显转化为高水平的脊髓疾病，并且可能由之前的研究结果解释，即英国斗牛犬的半椎体比哈巴狗的半椎体更常与神经正常表型相关(Ryan et al.， 2017)。同样令人惊讶的是，一个具有许多其他皮肤病描述符的高患病率的品种对瘙痒症有明显的保护作用:也许这个描述符被包含在其他更临床精确的描述符中，如皮炎或特应性皮炎，因此显得人为低。有记录的对牙周病和牙齿紊乱的保护可能与上述正常化现象有关，但这一结论是推测性的。对心脏杂音和脂肪瘤的其他明显保护可能表明该品种对疾病的真正保护，这可以在未来的研究中探索。

近年来，养犬俱乐部已经做出了一致的努力，以减轻司机的极端构造从展示环。自2012年以来，养犬俱乐部已经将英国牛头犬确定为一种具有与体质相关疾病特别高风险的品种:该品种目前被归为养犬俱乐部品种观察名单的第3类，并敦促评委在他们的展示决定中优先考虑健康问题[74］．此外，养犬俱乐部的英国斗牛犬品种标准在最近几十年里经历了反复修订，旨在修改其措辞，以鼓励选择不那么极端的狗[8］．据估计，英国只有三分之一的狗在养犬俱乐部注册。21];即使在这些已注册的子集中，也只有很小一部分是专门为展示戒指而培育的[75]，这些措施对英国斗牛犬一般种群的影响可能微乎其微。虽然展示环的做法无疑对决定现代英国斗牛犬的形状有深远的历史影响[3.大多数今天被称为英国斗牛犬的狗最终都是过去为斗牛犬繁殖的狗的后代，在英国斗牛犬育种者中，很容易夸大目前斗牛犬世界和犬业俱乐部品种标准的重要性。虽然品种标准的修改是受欢迎的，但它们只会直接推动比赛种群的变化，即使这样，也只有在评委遵守它们的情况下才会发生变化。76］．《斗牛犬》节目社区认为，它的爱好者现在不鼓励极端形态的狗，评委也被告知不要把奖颁给明显有身体缺陷的狗。相反，展会社区声称，具有极端形态的“过度”狗往往会被繁育者淘汰，他们也会选择非标准的“新颖”颜色，比如山鸟色，通常价格更高(牛头犬品种委员会，2021a)。需要进一步的研究来调查驱动和区分这些繁殖优先级的社会因素和当地亚文化，以及如何最好地鼓励每个群体的行为改变。

除了先前报道的将初级保健兽医数据应用于犬类研究之外，目前的研究还存在一些局限性[39，77］．这项研究依赖于兽医实践数据库中记录的品种鉴定。目前研究中的英国斗牛犬包括在养犬俱乐部注册的狗，以及那些没有注册的狗。因此，研究犬可能会表现出一系列的形态，从极端到相对温和，这与我们目前对英国斗牛犬的认知是一致的。将英国斗牛犬的失调风险与所有剩下的非英国斗牛犬进行比较。鉴于英国18.74%的狗是短头型，这意味着目前研究中比较组的狗中有很大一部分也是短头型。这可能导致了当前研究中与短头畸形构象相关的疾病的掩蔽效应，并表明英国斗牛犬与短头畸形相关的疾病的真实易感性水平可能比这里报道的要高得多。

未来的工作可能包括前瞻性队列研究，比较中等结构的英国斗牛犬和极端结构的英国斗牛犬之间的失调倾向，以评估品种内构象变化带来的潜在福利收益。在英国国家组织(如短头犬工作组)的努力下，以规定的时间间隔重复当前的研究设计还可以监测英国斗牛犬在现实世界中的健康变化。27］．

在提供进一步的证据，英国斗牛犬经历异常高水平的疾病，并表现出多种易感和超易感疾病，其中大部分是内在相关的构造，这项研究广泛地证实了长期以来的断言，英国斗牛犬的健康和福利严重受损。然而，尽管有大量的证据和广泛的传播健康问题及其对这些狗的严重负面福利影响，似乎许多潜在的主人仍然没有被劝阻养英国斗牛犬[41，42］．尽管多年来一直致力于提高公众对短头畸形健康问题的认识，英国短头畸形工作组也公开呼吁“在购买扁脸狗之前要三思”[27]，英国斗牛犬仍然非常受欢迎，目前在2020年的养犬俱乐部注册中排名第四，重拾一个多世纪前的受欢迎高峰[21，27］．虽然目前的研究不能指望解决英国斗牛犬的所有权和健康问题的难题，但它确实提供了一个具有一些新的健康指标的障碍基准，可以用来探索和促进英国斗牛犬在未来一段时间内的人口健康变化，并被用作证据基础，以挑战目前一些已知高疾病负担的品种的极端结构的道德和福利可接受性。强烈建议立即重新定义英国斗牛犬，以避免英国加入越来越多的禁止英国斗牛犬繁殖的国家名单。

在当前研究期间生成和/或分析的数据集将在RVC研究在线存储库中提供。

BHCP:

品种健康和保护计划

博厄斯:

短头型阻塞性气道综合征

BSAVA:

英国小动物兽医协会

置信区间:

置信区间

EPR:

电子病历

差:

四分位范围

或者:

优势比

感谢Noel Kennedy (RVC)对VetCompass™软件和编程的开发。我们非常感谢在这个项目中协助数据收集的以下研究人员:Alice Ashworth, Alison Toetz, Bethany Allen, Eleanor White, Elizabeth Ainsworth, Jasmine Broomhead, Joanne Humphrey, Penelope Crocker和Teresa Soares。我们感谢Medivet兽医合作伙伴、Vets4Pets/Companion Care、Goddard兽医集团、CVS集团、Linnaeus集团、IVC Evidensia、Beaumont Sainsbury动物医院、蓝十字、PDSA、Dogs Trust、Vets Now和其他在VetCompass™中合作的英国实践。我们非常感谢养犬俱乐部慈善信托基金、Agria宠物保险和养犬俱乐部对VetCompass™的支持。艾莉森·斯基珀的研究由威康基金会资助。

这项研究得到了养狗俱乐部慈善信托基金和Agria宠物保险公司的支持。无论是养犬俱乐部慈善信托基金、养犬俱乐部还是Agria宠物保险公司，都没有参与研究的设计、数据的收集、分析和解释，也没有参与手稿的撰写。

作者及隶属关系

1. 病理学和人口科学，皇家兽医学院，北Mymms, Hawkshead巷，哈特菲尔德，AL9 7TA，赫特，英国

   Dan G. O 'Neill, Caitriona Lacey, Dave C. Brodbelt和Camilla Pegram

2. 伦敦国王学院历史系，斯特兰德，伦敦，WC2R 2LS，英国

   艾莉森船长

3. 临床科学和服务，皇家兽医学院，北Mymms, Hawkshead Lane, Hatfield, AL9 7TA, Herts，英国

   罗威娜·m·a·帕克和大卫·b·丘奇

贡献

DON和CL负责概念设计、数据采集和提取。CP和DON进行了分析。DON, AS, CL, RP, CP主要负责起草稿件。DON、AS、CL、RP、DB、DC、CP参与解读结果、修改稿件并最终批准出版版本。DON, AS, CL, RP, DB, DC和CP同意对工作的准确性和完整性的所有方面负责。作者阅读并批准最终的手稿。

相应的作者

对应到丹·g·奥尼尔．

伦理批准并同意参与

伦理批准由RVC伦理与福利委员会(编号URN Ref SR2018-1652)批准。

发表同意书

所有作者均已同意发表。

相互竞争的利益

作者没有利益冲突需要声明。

出版商的注意

伟德体育在线施普林格自然对出版的地图和机构从属关系中的管辖权主张保持中立。

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