捕鱼获取碘:倭黑猩猩在水中觅食告诉我们关于人类进化的什么

背景

大脑组织的扩张和高级认知技能的发展是人类进化的特征。它们的出现与促进大脑发育的营养物质的摄入有因果关系，而碘被认为是一种重要的资源。在沿海地区存在丰富的碘资源，进化场景将大脑大小和认知能力的逐渐发展与这种景观联系起来。这就提出了一个问题，生活在大陆地区的早期古人类是如何满足他们对碘的需求的。探索这一问题的一种方法是利用来自古人类灵长类动物的信息作为早期古人类营养生态的代理。在这方面，倭黑猩猩特别有趣，因为它们被限制在刚果盆地的中部地区，根据人类的标准，该地区被认为缺碘。

方法

用电感耦合等离子体发射光谱仪对水果、陆地和水生草本植物的混合样品进行矿物含量评估。采用催化Sandell-Kolthoff技术和两种独立的电感耦合等离子体质谱法测定碘含量。

结果

营养分析表明，水生草本植物的矿物质含量高于其他植物性食品。此外，倭黑猩猩食用的两种水生草药所含的碘浓度几乎与海藻相当。

结论

这些数据挑战了刚果盆地缺碘的普遍观念，并证明其低地森林提供的天然碘来源的浓度高到足以防止人科动物和人类缺碘。

在与人类进化相关的关键特征中，有大脑组织的逐渐扩展和高级交际和认知技能的发展。这些特征的出现与促进大脑发育的营养物质的摄入有因果关系，也与保护原始人免受能源供应短缺的营养物质有关。1，2］．进行性脑化反应了一些营养参数的协同效应，包括含有大脑生长必需元素的饮食，如长链多不饱和脂肪酸、花生四烯酸、二十碳五烯酸和特定微量元素[3.，4，5］．在后者中，碘被认为对现代人和早期原始人的发育、健康和生殖至关重要[6，7］．考虑到充足的碘摄入通过确保适当的甲状腺激素的产生和可用性来促进大脑发育和其他发育特征，我们有理由认为增加碘的摄入是一种有益的先决条件大脑组织的功能扩展，其结构分化，以及相关的社会和认知技能。现代人对缺碘表现出的敏感性提出了一个问题:早期古人类如何以及从哪里获得碘来满足他们的需要和防止缺碘的有害症状。

大多数人类进化模型的一个前提是饮食的变化，即从以植物为基础的饮食转变为包括植物和大型动物群的杂食性饮食[8]，此外，从树上的植物食物(C3)向开阔生境的陆生植物(C4)的转变[9］．采用“大脑选择性营养素”的获取[7的食物，而这些食物不需要当代狩猎采集者的先进认知技能，来自原始人灵长类动物及其饮食的信息可能会为史前原始人提高碘摄入量的方式提供线索。类人猿(古猿科)的特点是大脑相对较大，在出生前后的个体发育过程中经历复杂的结构发育[10，11］．他们会经历一个长期的身体和社会依赖阶段，在此期间他们会发展出高级的社会和认知技能[12，13］．虽然所有类人猿在某种程度上都是杂食性的，但倭黑猩猩(一)和黑猩猩(p .穴居人)显示出与人类有一些显著的相似之处(智人):这两个物种都以树叶、草本植物和各种能量丰富的植物食物如果浆和种子为食[14］．有些种群会挖树根和其他地下器官[15，从树洞和地洞中提取蜂蜜[16，17，以昆虫为食[18，19]，并食用其他脊椎动物的肉[20.，21］．虽然有些人会进行农作物掠夺，但可以认为，种植的植物性食物的总体影响可以忽略不计，这意味着天然食物足以满足营养需求。更具体地说，倭黑猩猩和黑猩猩的天然饮食中含有足够的碘，以支持正常的生长、社交和认知发展以及生殖模式。根据人类的标准，许多倭黑猩猩和黑猩猩居住在被认为缺碘的地区，但我们可以合理地假设，猿类使用的环境碘的来源足以防止缺碘对生活在相同环境中的人类产生有害影响。然而，这种说法的一个警告是缺乏关于要求从任何类人猿的食物中摄取的碘。另一个警告是关于人类灵长类动物天然饮食中碘含量的信息的缺乏。

这项研究报告了野生倭黑猩猩食用植物食物的碘浓度，倭黑猩猩是刚果盆地中部特有的一种古人类物种。回答关于野生类人灵长类动物如何从天然食物来源获取碘的问题，对于更好地理解(I)热带森林环境对非人类灵长类动物施加的营养限制，(II)消费者应对这一挑战的策略，以及(III)相关的健康后果至关重要。此外，了解生活在大陆森林环境中的古人类灵长类动物如何满足他们的碘摄入量具有普遍的兴趣，因为这可以解释史前古人类如何获得足够浓度的碘，不仅满足最低的基本需求，而且还能满足神经和认知的发展，而神经和认知的发展被认为取决于饮食中碘的增加量。

矿物含量

表格1显示各种植物食物的矿物质分析结果，包括成熟水果(N= 7)，木质植物的叶子(N= 1)、陆生植物(N = 1)及水生植物(N= 2)。总体而言，草本植物的矿物质含量高于水果，在分析的8种矿物质中，水生草本植物的6种矿物质含量最高。木本藤本中锌(Zn)的含量最高，而钠(Na)的含量最高Dialium种虫害的树木。同样，这两种水生草本植物的碘含量最高。比较三个独立实验室使用不同分析技术获得的碘含量测量结果，可以看出碘含量的高度对应性1)。

摄食行为和测距

LuiKotale倭黑猩猩以植物食物为食，如木质植物的果实和陆地和水生草本植物。吃水果占捕食时间的60%，主要是一种树栖活动。果实的可得性随结果树/葡萄藤的数量和种类的变化而波动，食物区往往分布广泛。陆生草本植物，又称陆生草本植物(THV sensu [22)，全年都有，每天都有，在森林中分布相对均匀。水生草本植物的可获得性仅限于一个群落范围南部的一个白族，以及形成两个群落范围北部边界的一条较大河流的河流池塘。来自一个群落长达2年的记录显示，倭黑猩猩平均每2周食用一次水生草药(517个观察日中36次，分布在13个月里)。到沼泽觅食的时间为96 h，占总观察时间的1.5%，占总摄食时间的3%。在沼泽访问期间，所有成年个体和许多较大的婴儿和青少年摄入了水生草药。在沼泽中所有的水生草本植物中，倭黑猩猩专注于本研究中分析的两种植物。其中一种是白睡莲(睡莲属莲花倭黑猩猩主要吃掉生长在水下的植物的那些部分，而丢弃花和叶子(图2)。1)。吃第二种的时候Juncus spp倭黑猩猩会摄入相对较少的量，选择叶子基部的软髓。

成年雌性倭黑猩猩正在寻回睡莲(Nymphea莲花)(由Zana Clay, LuiKotale Bonobo项目提供)

全尺寸图像

世界卫生组织(世卫组织)认为，刚果盆地大陆部分是天然碘来源稀少的区域(世卫组织全球数据库[23])。这一分类的依据是来自人群的调查数据，这些数据显示缺碘症状的患病率很高，而尿碘排泄值很低[24］．采用加碘盐改善了农村人口的碘状况，减少了缺碘症状的出现[25］．这就提出了一个具有挑战性的问题，即祖先的人类如何能够在这种环境中满足他们对碘的需求。与刚果盆地的许多其他人口不同，埃菲俾格米人缺碘症状发生率较低[26]，有人认为中非森林的土著人口可能获得了基因组适应，包括生长和身高限制，以适应低水平的环境碘[27］．另一种可能是，祖先人类可能依赖从其他地区获得的碘，或者可能患有众所周知的缺碘症状。我们的研究结果表明，刚果盆地本身并非没有天然的碘来源。相反，一些水生草本植物所含的碘浓度几乎与海藻的碘浓度相当(见表)1在茶等。[28])。然而，消费者对碘的可及性是有限的，并因环境水平、饮食组成和不同营养之间的相互作用而异[29］．在没有野生倭黑猩猩碘状况的相应信息的情况下，很难判断从食用水生草本植物中实际获得了多少碘。然而，由于水生草本植物中含有高浓度的碘，即使这种植物来源的碘的可获得性相当低，消费者也可能获得大量的碘。

必须考虑的另一点是，我们不知道在LuiKotale野外地点测定的水生草本植物的碘浓度在多大程度上代表整个刚果盆地。然而，我们的数据挑战了刚果盆地碘已枯竭的普遍观念，并证明了低地森林提供了浓度高到足以防止人类缺碘的天然碘源。考虑到这些资源被同时代的人科灵长类动物种群所利用，这表明在倭黑猩猩的进化过程中，水生草本植物可能是矿物质的重要来源，特别是碘的重要来源，同时也是移民到刚果中部盆地的人类的重要来源。

以前的研究表明，人类灵长类动物对稀有植物食物的消费可能反映了森林居民对植物性饮食中缺乏或罕见的微量营养素的需求([30.]和其中的参考文献)，但这些研究不认为碘含量是驱动力。然而，从进化的角度来看，我们有理由认为，碘的摄入可能触发了人科动物有别于其他灵长类动物的特征的出现。实验工作表明，灵长类动物对食物中碘含量不足的反应与现代人的症状相似[31］．即使是生活在缺碘地区的雄性马鹿也会遭受雄鹿发育减少的问题，这很可能降低它们的适应性[32］．相比之下，生活在极度缺碘条件下的野生啮齿动物，其碘状况与有足够途径获得碘的种群并无差异[33］．在这种情况下，来自现代人的数据表明对低环境碘水平的适应提出了一个有趣的问题:人类灵长类动物在多大程度上能够适应碘供应的环境变化。

碘供应水平低的一个影响是甲状腺素(T4)的合成减少，这与三碘甲状腺素或T3的代偿性增加相一致[7，34，35］．不同的转运系统促进了T4和T3碘甲状腺原氨酸向目标组织的转运。在T4可用性较低的情况下，人脑的这些细胞结构将导致甲状腺激素信号减弱，而甲状腺激素信号更强烈地依赖于局部去碘酶依赖性T3的生成，从而依赖于良好的T4细胞摄取。在这里，具有特别明显的星形胶质细胞相互作用的神经元似乎受到最负面的影响[36］．T4相对T3的改善是否可能是人类发育神经元分化的优势，还需要进一步研究。

上述营养分析的结果表明，水生草药可能含有高浓度的碘，倭黑猩猩食用这种草药的频率低，但有规律。基于本研究的结果，我们现在可以解决关于野生倭黑猩猩碘状况的更具体的问题，如富含碘的草药摄入与尿碘措施之间的关系，雌性生殖状况对碘摄入的影响，以及未成熟的倭黑猩猩摄入富含碘的植物对身体发育的影响。其他类人猿物种也有食用水生草本植物的报告[30.]，为跨物种比较刚果盆地和其他人科动物栖息地的碘含量提供了范围。

古人类进化的重大进展与大脑支持营养素有关，而碘的摄入被认为为物种形成奠定了基准，包括伴随着我们自己物种出现的分化[37］．在沿海地区、湿地和火山活动区都有丰富的碘资源。因此，进化场景倾向于将大脑大小和认知技能的逐渐发展与这些区域联系起来。我们的研究结果表明，沿海地区的饮食会引发古人类的脑炎，这并不能阻止古人类祖先入侵大陆森林栖息地。相反，食用水生草本植物可能有助于满足沿海环境中普遍存在的饮食对古人类的碘需求。然而，当代人的饮食检查结果显示，即使考虑到饮食消费和潜在的碘盐摄入，动物蛋白的高摄入量也伴随着高碘摄入量[38］．因此，富含碘的水生草药和增加的动物蛋白质摄入量的结合可能为人类大脑功能的逐步扩展奠定了基础。

除了当代人科动物饮食中水生草本植物的相关性及其对史前人类的推定功能，我们的研究结果提出了关于当代人类对水生植物的使用以及刚果盆地更大环境中碘的途径的问题。

刚果盆地的大陆部分被认为是一个天然碘来源稀少，人类依赖碘的补充的区域。该地区还居住着类人猿灵长类物种，这些物种缺乏缺碘症状的证据表明，天然饮食提供了足够数量的碘。我们的研究结果表明，刚果盆地本身并不是缺乏碘的天然来源，某些种类的水生草本植物所含的碘浓度几乎与海洋藻类的含量相当，倭黑猩猩(可能还有其他古人类物种)食用这种含碘的草本植物。进化情景将人类进化的主要进展与沿海地区的环境条件相一致，沿海地区的饮食引发了古人类的脑化。我们的研究结果表明，这种对饮食中碘的需求并不能阻止原始人类入侵大陆森林栖息地，而食用水生草本植物可能有助于满足原始人类在沿海环境中普遍存在的饮食中对碘的需求。

研究地点和研究对象

行为观察是在刚果民主共和国萨隆加国家公园西部边界的LuiKotale森林重叠的两个野生倭黑猩猩习惯性群落中收集的。39］．有关这两个社区的规模和人口统计以及分布模式的信息，请参阅Fruth和Hohmann [40］．这两组人都习惯了人类观察员的存在，并由研究团队和当地助理每天跟踪。关于LuiKotale森林营养生态和植物食物营养质量的研究始于2002年，目前仍在进行中。自2006年以来，从西部群落和2011年以来从东部群落收集了关于栖息地使用和喂养行为的系统数据[40］．

营养分析

测量碘含量是柏林莱布尼茨动物园和野生动物研究所实验室正在进行的一项评估倭黑猩猩植物食物中矿物质含量的研究的一部分。为了获得足够数量的植物样品干物质用于营养分析，我们从多个来源收集了新鲜的植物材料(例如来自几棵树的成熟果实和来自不同地点的草药)，并在冻干后将这些样本汇集在一起。因此，矿物含量的信息是指同一植物物种的集合样本的测量，而不是单个植物的测量。在微波消解(MLS ' START 1500 ' MLS GmbH, Leutkirch, Germany)后，使用电感耦合等离子体光学发射光谱仪(Optima 8000型，Perkin Elmer, Rodgau, Germany)评估矿物含量。采用Sandell-Kolthoff催化技术测定碘含量[41]经Groppel修改[42]和Küblbeck [43］．对来自同一样本的材料的测量是重复或三份的。测定了野生倭黑猩猩饮食中具有代表性的植物食物种类的碘含量，包括木本植物的果实和叶子，以及陆地和水生草本植物。由于碘的测量对分析方法特别敏感，碘含量也用两种独立的电感耦合等离子体质谱(ICP-MS)方法进行了分析，其中一种是由美国国立碘化钾研究所Dungemittel和Saatgut在Hameln用先前的碱性提取方法使用四甲基氢氧化铵和另一个通过Thüringer Landesanstalt für Landwirtschaft使用先前离子色谱法[44］．

在当前研究中使用和/或分析的数据集可根据要求从相应作者处获得。

AHV:

水生草本植物

C3植物:

植物利用3碳分子进行光合作用

C4植物:

植物利用4碳分子进行光合作用

CA:

钙

菲:

铁铁的矿物形式

我:

碘

摘要:

电感耦合等离子体质谱法

凯西:

钾

公斤:

公斤

Mg:

镁

mg:

毫克

米歇尔。内格罗蓬特:

摩根

拿拿淋:

钠

拿拿淋:

不可用

扫描电镜:

均值的标准误差

T3:

Triiodthyronin

T4:

甲状腺素

THV:

陆生草本植物

人:

世界卫生组织

锌:

锌

刚果自然保护研究所(Institut congo pour la Conservation de la Nature)允许在LuiKotale进行研究。我们感谢Heidrun Barleben的样本分析，Zana Clay的照片，Verena Behringer和Andre Eger的讨论，Sean Lee的编辑支持，以及两位匿名审稿人的建设性意见。

野外工作得到了马克斯-普朗克学会、研究和保护中心、安特卫普(场地运行费用)、L.S.B. Leakey基金会(营养分析)、国家地理学会(范围模式)和大众基金会(营养分析)的支持。

作者和联系

1. 马克斯·普朗克进化人类学研究所，德国莱比锡德意志广场604103

   戈特弗里德Hohmann

2. 莱布尼茨动物园和野生动物研究所17, 10315，德国柏林

   西尔维娅Ortmann

3. 多特蒙德DONALD研究中心，波恩大学营养与食品科学研究所，Heinstück 11,44225，德国多特蒙德

   托马斯。雷

4. 英国利物浦约翰摩尔斯大学理学院，Byrom Street, Liverpool, L3 3AF

   芭芭拉Fruth

5. 安特卫普皇家动物学会研究与保护中心，Koningin Astridplein 20-26, B - 2018，比利时安特卫普

   芭芭拉Fruth

贡献

SO开展实验室工作，GH、BF和TR制定研究概念并分析数据;GH和BF收集数据并提供必要的材料;所有作者都帮助起草了手稿，并批准了最终版本的手稿提交。

相应的作者

对应到戈特弗里德Hohmann．

伦理批准和同意参与

不适用。

同意出版

不适用。

相互竞争的利益

作者声明他们没有竞争利益。

出版商的注意

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