欧亚琵鹭的迁徙路线、行为及保护状况(Platalea leucorodia)在中国过冬

背景

欧亚琵鹭(Platalea leucorodia)分布在欧亚大陆、北非和撒哈拉以南非洲，有三个公认的亚种和六个地理分布的种群。然而，在中国，我们对该物种的迁徙路线、栖息地利用和当前保护措施的有效性几乎一无所知。

方法

我们在蒙古和中国东北部夏季捕获的29只欧亚琵鹭上部署了全球定位系统/全球移动通信系统(GPS/GSM)卫星跟踪器，以获得来自19个完整迁徙事件的10只个体的完整迁徙路线数据。

结果

追踪数据显示，欧亚琵鹭在两个主要夏季地区的年度周期中没有地理重叠。中国黑龙江省的脑里河流域的鸟类沿中国的江苏海岸线越冬，而欧亚琵鹭则来自两个不同的夏季地区(内蒙古和蒙古西部)，它们在中国长江泛滥平原内陆越冬。除单个内蒙古鸟外，其余两组鸟类春季迁徙明显快于秋季迁徙。欧亚琵鹭夏季主要以水、湿地和草地为栖息地，而冬季几乎只以水为栖息地。所有鸟类在春季所使用的栖息地缺乏保护，西部蒙古鸟类在整个年度周期中保护水平较低(5-22%)，这引起了相当大的关注，尽管东部蒙古和挠力河鸟类在其年度生命周期的其他时间所使用的栖息地享有良好的保护水平(49-95%)。

结论

这些结果揭示了欧亚琵鹭在中国越冬的夏冬地区、迁徙路线和中途停留地点之间的未知关系，表明存在离散的生物地理种群单位。他们还确定了欧亚琵鹭在中国的冬季栖息地的使用，确认了开放水域栖息地在整个年度周期中至关重要，尽管基于小样本量，目前的地点保护网络存在差距。

欧亚琵鹭在欧亚大陆繁殖，在北非、撒哈拉以南非洲和欧亚大陆过冬，包括三个已确定的亚种。它们是:(1)西非亚种(白带板)，主要在毛里塔尼亚和沿海岛屿繁殖(Piersma et al.;2012）;(2)红海亚种(P. l.阿彻里)，在红海和索马里沿岸繁殖。其余的被认为属于指定亚种(3)欧亚琵鹭(P. l.白斑)，广泛分布在欧亚大陆。在这第三组中，有四个公认的生物地理种群(湿地国际2021(1)西欧/西地中海和西非种群，沿欧洲西部沿海地区繁殖，在西地中海和非洲西部沿海地区过冬，估计有11,300只鸟(香槟农等。2019）;(2)东南欧洲/地中海和热带非洲种群，在地中海或热带北非过冬，估计有11,700只(香槟农等。2019）;(3)西亚/西南亚和南亚种群，在中亚和西南亚广泛繁殖，在西南亚和南亚过冬，数量约23,000只(湿地国际)2021）;2021)(图。1）.由于欧亚琵鹭分布范围广，数量相对丰富，种群趋势稳定，被国际鸟盟(Birdlife International .)列为欧亚琵鹭种群2019)为最不受关注的物种。然而，令人遗憾的是，我们仍然对其飞行路线结构知之甚少，而且由于其狭窄的摄食生态位和对受到威胁和退化的湿地的依赖，我们对该物种的小离散元素受到威胁的可能性知之甚少。

已经有很多关于繁殖，摄食习惯的研究(Aguilera et al。1996;Veen等人。2012;Enners等人。2020)、迁移(Jelena et al.)2012)、住宅范围和栖息地选择(El-Hacen et al。2013;Bellisario2018)产于欧洲和非洲的鸟类。相比之下，在东亚进行的研究很少，主要是关于繁殖和越冬(李2016)、摄食习惯和生境利用(Zhang2018）.因此，迫切需要了解鸟类用于识别离散生物地理种群的繁殖区、分期区和越冬区之间的关系，建立有效的监测计划以确定丰富的轨迹，并制定保护地点的保护和有效的保护计划。在这项研究中，我们报告了首次部署卫星跟踪技术来研究欧亚琵鹭在东亚的迁徙，以建立该物种的迁徙路线和策略，其栖息地使用以及目前保护其常规迁徙走廊沿线地区的保护程度。根据这些研究结果，我们提出了未来改善其保护状况的建议。

变送器类型及附件

2016年7月至2018年8月期间，在夏季地区的3个不同地点捕获了29只欧亚琵鹭(25只幼琵鹭，2只成年琵鹭，2只年龄未知，野外没有对鸟类进行性别鉴定)。其中，2016年在闹栗河流域(46.73°N, 132.18°E;(2)呼伦湖(48.93°N, 117.38°E;Uvs Lake(50.46°N, 93.10°E;蒙古)。我们围捕不会飞的幼鸟，把它们驱赶到可移动的漏斗网上，在背包上安装太阳能电池跟踪器，用聚四氟乙烯带在鸟背上保持电池电量。我们用聚光灯捕捉到了夜间栖息区域的成年动物。2016年和2017年捕获的18只欧亚琵鹭均装有中国湖南环球信使有限公司(HQXS，重量15-22克)的背包式记录仪，2018年捕获的11只欧亚琵鹭装有立陶宛奥尼特拉(Ornitela)的背包式记录仪(重量25克)。跟踪记录仪通过全球定位系统(GPS)收集位置信息，并通过移动通信网络(GSM)将数据发送回服务器。在这项研究中，HQXS记录仪每天收集12到24个GPS位置，Ornitela记录仪每天收集24到144个GPS位置，实际点数取决于跟踪器电池剩余电量。

由于技术问题，丢失了14个发射机(HQXS的12个，Ornitela的2个，在繁殖区37-137天后丢失)，4个发射机(全部是Ornitela)没有获得数据，还有一只鸟在捕获27天后在繁殖区死亡或丢失了发射机。设备丢失或鸟类死亡是根据内置加速度计(Ornitela设备)记录的完全缺乏移动或连续7天发射机未能从其明显位置移动(HQXS)来确定的。在最初的29只欧亚琵鹭中，有10只提供了至少一次完整的春季或秋季迁徙的完整信息1:表S1)，通过跟踪得到了19条完整的迁移路线。在分析的个体中，有8只被标记为青少年，由于欧亚琵鹭仅在3岁时开始繁殖，我们接受这些鸟类在亚成年夏季对特定繁殖地点的忠诚度低于成年鸟类(Pigniczki和Vegvari)2015）.来自这10个个体的多年迁徙路线数据构成了本研究分析的基础。关于个别鸟类和它们的伐木者的信息在附加文件中总结1:表S1。

定义迁移周期

我们在R (R开发核心团队)中编写了简单的例程2020)删除GPS位置的空值或不可接受的坐标。我们使用了Wang et al. (2018)首次通过时间法来区分迁徙时期，此时每只鸟类可以分为“飞”行为和“不飞”行为。任何“禁飞”状态持续超过2天(48小时;Koelzsch等人。2016)的活动半径小于50公里，定义为在中途停留点的分段，并据此计算离散中途停留点的数量。在这篇论文中，我们将秋季迁徙定义为一个个体离开夏季地点时所表现出的第一个“飞”状态和到达越冬地点时所表现出的第一个“非飞”状态。春季迁徙被定义为从个体离开越冬地点的第一个“飞”状态延伸到个体到达夏季地点后的第一个“不飞”状态。夏季点定义为春季迁徙结束到秋季迁徙开始的GPS位置。

定义迁移参数

我们在这里为每个迁移事件定义了9个迁移参数，如下所示。迁徙开始时间定义为被追踪个体在获得第一次“飞行”状态的基础上明确离开夏/越冬地的时间。当同一个体到达越冬/夏季地点时，第一次“非飞”状态被记录下来，迁徙事件就结束了(Wang et al。2018）.我们将迁移持续时间定义为这两个时间之间的差值，即一个完整迁移集的开始和结束之间的差值(包括停留站点的时间)。中途停留点的数量定义为被跟踪个体使用单独的中途停留点(如上所定义)的次数，中途停留时间是整个迁移期间在中途停留点所花费的所有时间的累计总和。迁徙距离是指被追踪的个体在迁徙期间所拍摄的所有累积“飞行”距离，不包括在中途停留地点活动期间飞行的距离。迁移速度是被跟踪个体在迁移过程中的整体平均速度，由迁移距离除以迁移持续时间得到的值。日旅行速度计算为迁移距离除以“飞行”时间(迁移持续时间减去休息持续时间)(Nilsson等。2013）.我们将直线度指数计算为每只鸟迁徙起点和终点之间的直线距离与实际路线之间的距离差之比(Benhamou2004）.基于数据量和追踪个体迁徙路线的相似性，采用Wilcoxon秩和检验比较了两组鸟类秋季迁徙的参数，并根据迁徙路线进行区分。除非另有说明，数值以平均值±标准差表示。

为了更清楚地了解欧亚琵鹭在春秋迁徙过程中停留的地点，我们还统计了停留时间大于6 h(但小于48 h)、活动范围在30 km以内的地点。我们将这些地方命名为“停留点”，琵鹭可以在有限的范围内饮水、休息、梳理毛发和进食，以区别于上文定义的“停留点”，后者停留时间较长意味着有很大的营养和能量价值。

栖息地使用的量化

我们使用了10只欧亚琵鹭休息时的跟踪数据，以确定这些个体在夏季和冬季的栖息地使用情况。我们从跟踪数据中提取了“非飞行”段，并将这些位置覆盖在ArcGIS 10.3中的土地覆盖数据上。我们使用清华大学2017年发布的10米分辨率全球土地覆盖栅格层(用于分析中国以外的土地覆盖类型)(Gong et al。2019)和2015年中国境内30米分辨率全国土地覆盖栅格层作为底图。我们将2015年数据中的二级土地利用类型(基于from - glc层次结构)合并为一级类型，以与2017年数据保持一致，得到10种土地覆盖类型:包括农田(包括稻田)、森林、草地、灌丛、湿地、水域、苔原、不透水表面、裸地、冰雪(http://data.ess.tsinghua.edu.cn/）.

建立保护区利用程度

最后，为了确定被标记的越冬欧亚琵鹭使用现有保护区网络的程度，我们将被标记鸟类的“非飞行”静止位置叠加在世界自然保护区边界数据(UNEP WCMC)上2017)和中国国家级自然保护区边界数据(http://www.resdc.cn/)在ArcGIS 10.3环境中。

中国的越冬鸟至少来自三个繁殖地

根据追踪数据，来自3个不同种源的欧亚琵鹭分别在中国两个不同的地区越冬迁徙。在黑龙江挠里河流域标记的4种鸟类都在中国沿海地区越冬(包括江苏盐城、连云港和太湖周边;无花果。2）.其余6只在蒙古西部的乌夫斯湖(Uvs Lake)和内蒙古东部的呼伦湖(Hulun Lake)捕获的鸟类则在湖北、江西和安徽的长江漫滩中下游过冬。3.）.

秋季迁徙路线

我们从10个标记的欧亚琵鹭中获得了13个完整的秋季迁徙。黑龙江脑栗河流域捕获的4只追踪欧亚琵鹭(ES01、ES02、ES03、ES04)以乌苏里湾(俄罗斯滨海边区)、江华湾(韩国仁川)或海州湾(中国江苏省连云港)为停留点(图2)。2;额外的文件1:表S2)在江苏沿海越冬。平均迁移距离为2376±161 km(标准差，SD)。

在中国长江冲积平原过冬的类群，起源于两个不同但更偏西的夏季地区。来自内蒙古呼伦湖乌拉诺湿地的单标记欧亚琵鹭(ES05)在秋季迁徙期间，从大陵江(中国辽宁省朝阳)和渤海湾黄河三角洲出发，在长江流域鄱阳湖越冬(图5)。3.;额外的文件1:表S2)。迁徙距离为2451 km。从蒙古西部Uvs湖标记的5个个体(ES06、ES07、ES08、ES09、ES10)获得完整的迁徙数据。这些鸟从夏季栖息地开始秋季迁徙，在蒙古南部，黄河流域(内蒙古和陕西和河南)或长江流域(湖北和安徽)内停留。在所有这些集散地中，黄河流域是这群来自蒙古西部的鸟类迁徙路线的核心区域。2018/2019年冬季，长江流域的鄱阳湖(ES09)、洞庭湖(ES06、ES07)、梁子湖(ES08)和菜子湖(ES10)为这些鸟类的越冬区。3.;表格1）.平均迁移距离为3466±527 km (SD)。不幸的是，ES09的信号于2018年12月在中国内蒙古丢失，ES10于2019年5月在中国安徽省死亡或丢失发射机，那里靠近它的越冬区。从随后几年剩下的鸟类的数据显示，这些鸟类在Uvs湖(蒙古西部)、Zavkhan河和Ider河避暑，其中一只在蒙古中部的Tuin河避暑(图)。3.;额外的文件1:表S2)。

2018年在蒙古西部(ES06、ES07、ES08)孵化的3只被标记的幼鸟改变了随后的夏季位置(图。3.;额外的文件1:表S2)。2019年，三种鸟的夏季栖息地从蒙古西部转移到蒙古中部和黄河流域(约1300公里)。其中两个(ES07、ES08)也在2019年秋季后改变了越冬地点。ES07于2018/2019年在长江湖南洞庭湖越冬，2019/2020年在河南越冬(以东约400 km;额外的文件2:图S2)。ES08在2018/2019年冬季在湖北省梁子湖(尽管两个地点都在长江范围内，相距约250公里)过冬后，于2019/2020年冬季在安徽省蔡子湖过冬(补充文件)2:图S3)。总之，三种幸存的幼鱼都改变了避暑地，缩短了迁徙距离。

春季迁徙路线

我们从10只欧亚琵鹭中获得了2019年6个完整的春季迁徙事件。在江苏盐城沿海过冬的欧亚琵鹭中，只有两只活到了春天。它们遵循不同的春季迁徙路线，但最终到达同一个夏季地区(中国黑龙江省双鸭山市附近的闹里河沿岸;无花果。2;表格1）.ES01沿海岸飞行，并在俄罗斯乌苏里湾(滨海边区)进行了2天的表演，而ES02则在内陆飞行，并在中国黑龙江省伊春市的大庆和库尔滨水库进行了22天的表演。平均迁移距离为2432±590 km (SD)。

唯一的内蒙古标记个体ES05从长江流域鄱阳湖越冬地开始春季迁徙，于2月28日至4月12日在渤海湾和河北省唐山市的一个水库进行春季迁徙，然后继续通过平原水库(河北省;无花果。3.;表格1）.迁徙距离为2452 km。

蒙古西部标记鸟类中，ES06、ES07和ES08从长江流域开始春季迁徙(图。3.;表格2)， ES06在黄河流域(陕西省)中途停留约10天，然后返回黄河流域，内蒙古巴彦淖尔的夏季区域(补充文件)2:图S1)。ES07在黄河流域(山西)进行了约15天的活动，在蒙古南部戈壁地区进行了2天的活动，最终在蒙古中部的Tuin河沿岸消夏。ES08从洞庭湖越冬地点直飞黄河流域避暑地(内蒙古包头)，中途没有停留(图8)。3.;表格2）.平均迁移距离为1897±500 km (SD)。

秋季迁徙参数

我们总结了不同迁移路线中的迁移参数(表1)，由于我们只标记了中国内蒙古的一种鸟类，所以这里我们只比较了中国黑龙江省闹里河沿岸捕获的鸟类和蒙古西部的鸟类。

在这些鸟类中，秋季迁徙开始于8月下旬至10月底。闹栗河个体于10月中旬离开夏季地区，于11月下旬至12月中旬到达江苏省沿海越冬地区。2016年10月19日至22日期间，所有闹栗河鸟类几乎同时离开繁殖地。2017年和2018年8月22日至10月5日，蒙古西部的鸟类更早地离开了它们的夏季地区。然而，同样的个体在2019年晚些时候离开，与2018年几乎所有人都在11月抵达相比，他们在10月下旬抵达最终越冬地点的时间要早得多。这是因为它们在那一年进行了一次短得多的整体迁徙，在它们之前被捕获的地方以南的地方避暑。2019年，3只西部蒙古个体没有返回孵化地，因此它们的迁徙距离几乎是2018年秋季的一半(表2)1）.

闹栗河鸟类的迁徙路线明显短于蒙古西部标记鸟类(Wilcoxon秩和检验，P< 0.05)，但迁移时间差异无统计学意义(表3.）.蒙古西部被标记的鸟类中途停留的次数是闹栗河鸟类的两倍(统计学上有显著差异，Wilcoxon秩和检验，P两组间经停时间差异无统计学意义(表23.）.总体而言，两种路线的迁移速度、日旅行速度和直线度指数没有差异。

弹簧偏移参数

远东欧亚琵鹭春季迁徙开始于2月中旬至5月中旬2）.5月10日至16日，被打上标签的个体离开沿海越冬区，5月23日至6月15日到达夏季区。

蒙古西部标记鸟类于5月1日至17日开始迁徙，5月2日至6月9日抵达夏季地区(表22)，与闹栗河标记个体差异不显著。总体而言，迁徙距离、日行进速度和直线度指数在两种路线之间没有差异。

与此相反，内蒙古地区的单株标记于2月13日开始春季迁徙，4月16日到达夏季地区(表1)2)，迁徙持续时间为61.4天，明显大于其他所有个体，原因是停留次数较多，停留时间较长。

停止网站

我们确定了45个停止点，其中秋季迁移35个，春季迁移10个。在接下来的春季迁徙中，没有任何个体在秋季使用过的这些停靠点再次被用作停靠点，这表明这些停靠点的重要性低于停靠点。其中，蒙古(11个)和河南省(7个)、中国和内蒙古(7个)是使用最多的地区(表1)4）.

栖息地的使用

不同迁徙路线对栖息地的利用不同(图;4，5，6;额外的文件1）.在整个年周期中，在挠栗河追踪到的欧亚琵鹭的栖息地类型中，90%以上是湿地和开阔水域的结合。除了在春季中途停留的地区，单只内蒙古标记的鸟类也是如此，在那里它利用了49%的耕地。西蒙标记鸟类全年使用19-25%的农田，夏季34%的草地，较少的开阔水域(冬季74%，夏季31%)。

受保护地区的使用

所有被标记的个体都使用了缺乏保护的弹簧停留点(图。7;额外的文件1:表S4)。闹栗河和内蒙古的鸟类在其全年生命周期的其余部分使用的地点似乎得到了很好的保护(> 49%)。蒙古西部标记的鸟类还利用了保护相对较差的地区(夏冬地区为19-21%，秋季停留地区仅为5%)。

闹栗河标记的欧亚琵鹭有73.0%的时间停留在保护区的夏季栖息地(图2)。7;额外的文件1:表S4)，主要分布在闹漓江和三江国家级自然保护区。在秋季候鸟迁徙过程中，62.0%的时间停留在兴凯湖国家级自然保护区，80.9%的时间停留在盐城国家级自然保护区。

被追踪的内蒙古欧亚琵鹭在夏季有94.8%的时间停留在保护区内(图2)。7;额外的文件1:表S4)，几乎都在呼伦湖和回河国家级自然保护区范围内。秋季停留期间，48.5%的位置位于黄河三角洲国家级自然保护区，冬季停留期间，70.8%的位置位于鄱阳湖国家级自然保护区(图2)。7;额外的文件1:表S4)。

蒙古西部欧亚琵鹭在夏季地的追踪位置在乌乌尔盆地生物圈保护区和湖谷保护区内相对较少(19.2%)，秋季停留点仅4.9%位于鄂尔多斯残鸥国家级自然保护区内。冬季，21.8%的站点位于保护区，主要分布在东洞庭湖、盛金湖、鄱阳湖和铜陵淡水海豚国家级自然保护区。

利用卫星跟踪技术首次揭示了欧亚琵鹭在中国越冬的迁徙路线，并强调了不同种源的沿海和内陆越冬鸟在春季和秋季迁徙路线上的完全分离。虽然我们的样本量不大，但似乎在长江淡水湿地越冬的欧亚琵鹭比在中国沿海湿地越冬的琵鹭更向西繁殖进入蒙古西部草原，这些鸟类的迁徙路线和重要的中途停留似乎彼此独立。

虽然这些结果来自远东地区对该物种的第一次遥测标记，但我们应该谨慎，不要从相对较少的地点和相对较少的年份的如此少的个体中得出过多的结论。例如，在这项研究中标记的大多数欧亚琵鹭都是在幼年被捕获的，它们不太可能表现得像成年琵鹭。欧亚琵鹭在三岁时首先繁殖，研究表明，成年鸟比幼鸟更忠于它们的繁殖区，幼鸟可能在远离出生地的地方避暑(Lok et al。2011）.这一点从我们的数据中非常明显，这些数据表明，我们标记的几只欧亚琵鹭在春天沿着它们的秋季走廊返回，但并没有一路旅行到它们出生的夏季地区，而是在原始筑巢区以南的湿地短暂停留。因此，3只被标记为幼鸟的标记鸟(ES06, ES07, ES08)在第二年春天未能返回它们孵化的地方。

对该地区其他地区欧亚琵鹭的研究也有证据表明，鸟类更有可能在第二个冬天改变它们的越冬区域(Lok et al。2011)，而幼鸟更有可能分散并开拓新的栖息地(Pigniczki和Vegvari)2015)，这与我们的结果一致。显然，我们需要对这种个体跟踪进行更多的重复，以收集更多关于繁殖水平和冬季站点保真度的证据，然后我们才能判断个体在整个年度周期中对特定站点的忠诚度，特别是这种忠诚度如何随着年龄和配对状态的变化而变化。尽管大多数个体在繁殖地和越冬地之间遵循非常相似的迁徙路线，但一个个体在春季和秋季所采取的确切路线却有很大不同。根据在越冬地区进行的一项研究(Sullender et al。2016)，欧亚琵鹭的觅食时间占36.4%，它们喜欢在水深28.1-36.6厘米的地方觅食。因此，年幼的鸟类可能只是为了寻找更好的觅食区而改变了它们的栖息地，尽管这在多大程度上是由于缺乏经验、恶劣的天气条件或需要在不同的季节遵循不同的路线仍然是未知的，直到有可能绘制更多这样的迁徙路线以确认这种模式的频率。

从如此少的被跟踪个体中得出关于迁移时间和速度的有意义的结论是极其困难的，但我们所跟踪样本的迁移停留时间是高度可变的。停留时间可能与个体的身体状况以及在时间和空间上所接触到的进食机会有关。对比秋季迁徙持续时间、中途停留时间和迁徙速度等数据，单只内蒙古鸟完成秋季迁徙的时间比其他两条迁徙路线的时间长。与使用其他路线的人相比，这个人在春季迁移时还访问了更多的停留地点，停留时间更长。然而，我们迫切需要更多被标记个体的数据，才能得出结论，停留频率和整体迁徙速度的差异是由于迁徙策略的差异，或者是不同路线的鸟类在合适栖息地的质量和可用性方面的差异。尽管如此，在所有的迁徙路线上，秋季的迁徙时间似乎都比春季长，这主要是由于停留时间较长，这与东方鹳(Ciconia新霉素)(范等。2020)和经典理论(Kokko .1999）.在一项中欧人口的研究中(Pigniczki et al。2016)，秋季迁移的停留时间(mean±SD = 5.7±1.0天)比春季迁移的停留时间(3.9±1.2天)长，这与我们的结果相似，尽管我们的迁移时间要长得多(表2)1和2）.然而，研究中显示的差异在统计上并不显著和明显，我们需要更多的跟踪研究来证实这些模式，并确定形成它们的机制。

与黑脸琵鹭关系密切且在全球受到威胁的黑脸琵鹭(Platalea小;Sung等人。2018;Yu等人。2020)显示与欧亚琵鹭相似的迁徙模式。黑面琵鹭目前局限于东亚和东南亚(Carey et al。2001）.卫星跟踪研究(Jung等。2018;贾等。2020;儿子等人。2020)的调查发现，黑脸琵鹭由十月中至十一月中开始在秋季迁徙，迁徙距离最长可达1820公里。迁徙时间最长为34天。黑面琵鹭在迁徙过程中通常会在1至3个中途停留点停留1至2天(虽然最长可达31天;陈永文等。2021）.这与在瑙里河捕获的欧亚琵鹭的迁徙习性特别相似。我们目前对这两种专业水鸟之间潜在的竞争和其他相互作用知之甚少，将来比较欧亚琵鹭和黑脸琵鹭之间的迁徙、饮食、栖息地利用和生态位重叠将是有趣的。对其他ciiconiiformes物种的跟踪研究显示了相反的策略，例如，波兰标记夜鹭(Nycticorax Nycticorax)被发现在每个迁徙中途停留点(莱德沃恩和贝特列哈)停留的时间更长(平均17天)2015)，同时追踪灰鹭(Ardea灰质)迁移时没有中途停留(Ye et al.;2018）.这些物种在迁徙中途停留的频率和时间上的差异与它们的食物可得性有关，这背后的原因需要进一步探索。

我们发现45个停留时间小于2天的站点。这些停止的时间并不长，所以尽管我们可能认为它们是探索性的，为了喝水、休息或整理，但在迁徙过程中，这种停止可能对鸟类补充能量也很重要。虽然ES08在春季迁徙期间根本没有停止，但所有其他个体在两次迁徙期间都频繁地停止，可能是因为它们在中途停留点、越冬或夏季地区没有积累足够的能量来维持迁徙，也可能只是因为它们在沿途对潜在的中途停留点进行采样。2019年5月，ES10可能死在越冬区一个鱼塘旁边，这可能是相关的，这可能反映了这种鸟缺乏能量储存，无法在当地补充这些能量。

毫不奇怪，欧亚琵鹭在全年周期中主要利用水和湿地栖息地。这与欧亚琵鹭的摄食习惯是一致的，它主要以鱼类和甲壳类动物为食(Aguilera et al。1996)和它们的一般行为，也包括在浅水中休息、梳洗和沉迷于社交活动(Lok et al。2013;Sullender等人。2016）.有趣的是一些被标记的鸟类利用农田的程度。黄河和长江流域的许多地区支持集约化水稻生产，这需要集约灌溉和可靠的水源供应，这不可避免地意味着这些地区与主要的泛滥平原、河流和湿地有关。两种来自蒙古西部繁殖区的亚成鸟在黄河流域避暑(图。6)显示农地使用率最高(40.0%)，其次为草地(32.7%)及开阔水域(15.0%)。来自蒙古西部繁殖区的鸟类也在长江流域的农田和草地过冬。虽然这种行为的灵活性表明欧亚琵鹭在新的人工栖息地中开发新的食物资源的适应性，但农业栖息地的使用可能会使欧亚琵鹭比天然漫滩湿地更容易受到农药和污染物的影响。这种人工栖息地的使用也可能表明这些鸟类在其年度周期中使用的地点网络沿线的自然湿地生态系统的局部损失和/或退化。

毫无疑问，欧亚琵鹭比黑脸琵鹭享有更好的保护地位，因为它的地理分布更广，数量也更多。这些结果还表明，潜在的生物地理种群结构更复杂，育种来源和迁徙走廊的多样性也表明，与稀有物种相比，它们对生态变化的鲁棒性更强。然而，这并不意味着欧亚琵鹭在东亚没有受到威胁，特别是我们的跟踪结果强调了保护区网络在充分保护所有中国越冬鸟类使用的地点和栖息地方面的不足。一些鸟类高度依赖农田的发现也对这些模式的长期生存能力提出了问题，需要进一步调查。我们还强调，这些结果来自于标记在繁殖区的标记幼鱼，正如我们上面讨论的那样，这些幼鱼的存活率可能相对较低，并引入了偏差来源。基于这些原因，我们敦促进一步跟踪所有年龄的个体，改进越冬调查，以有效跟踪种群，并进行更多的生态研究，以确定该物种在这部分范围内的食物和栖息地需求，以更好地支持未来对这一标志性物种的有效保护。

总体而言，虽然对我们标记的欧亚琵鹭使用的地点的现有保护程度是足够的，但仍有相当大的改进空间。鸟类在春季使用的地点通常比年度周期的其他时间保护得更差，这可能值得进一步研究。尽管春季迁徙相对较快，停留时间也相对较短，但这些地区对于准备继续迁徙的鸟类，以及成年鸟类最终准备繁殖的鸟类来说，可能具有不成比例的重要性。特别是，前往内蒙古繁殖区的鸟类在黄河三角洲停留了很长一段时间，它们几乎都在保护区边界外活动。我们将敦促更多的实地调查工作，以了解这些鸟类的觅食行为、喂养栖息地的使用和栖息区域，以便更好地实施当地的保护管理，特别是保护区的指定，以填补在整个年度周期内保护该物种的空白。建议今后结合遥感、遥测和野外观测，进一步开展欧亚琵鹭生境利用和遗址保护研究。

本研究首次揭示了欧亚琵鹭中国越冬种群在全年周期中的迁徙路线、中途停留模式和栖息地利用情况。我们痛苦地意识到样本量只有10个人，所以很明显，我们需要进一步的研究来确定不同年龄层的冬季和夏季站点的保真度，以及我们在这里描述的迁移走廊的离散性。我们敦促继续进行联合实地调查、长期色带方案和卫星跟踪，以描述更大样本个体的迁徙模式，以便更好地阐明使用不同迁徙走廊的鸟类在离散繁殖区和夏季区之间以及它们各自的冬季区之间的分离程度。

在本研究中使用的数据集可从通信作者的合理要求。

感谢捕获小组在实地的工作，感谢储备人员在捕获工作中的协助。

本研究由国家自然科学基金(No. 31970433)、中国科学院青年创新促进会(No. 2020046)、中国生物多样性观测网络(Sino BON)资助。资助者在研究设计、数据收集和分析、发表决定或手稿准备中没有任何作用。

作者及隶属关系

1. 内蒙古师范大学，内蒙古呼和浩特010000

2. 中国科学院生态环境研究中心城市与区域生态国家重点实验室，北京100085

   席吉尔，邓雪芹，赵青山，陈逸文，曹磊

3. 中国科学院大学，北京101408

   邓雪芹，赵青山，曹磊

4. 蒙古野生动物科学与保护中心，乌兰巴托乌德拉姆广场404 toot，蒙古，210351

   Nyambayar巴特

5. 黑龙江省宝庆七心河国家级自然保护区管理局，黑龙江宝庆155600

   崔守斌，姜超

6. 中国科学技术大学生命科学学院，安徽合肥230026

   谊文陈

7. 香港观鸟会，香港特别行政区，中国

   刘日东昱

8. 奥胡斯大学生物科学系，Grenåvej 14, 8410，卡尔ø，丹麦

   安东尼·大卫·福克斯

9. 蒙古科学院生物研究所，蒙古乌兰巴托13330

   Iderbat Damba

贡献

JX、XD、GZ、YTY、LC、ADF构思思路和设计方法;NB、ID、QZ、JC、SC采集数据;JX和XD分析了数据。JX主导了手稿的写作，GZ, YC, LC和ADF也有贡献。所有作者都对草案做出了批判性的贡献。所有作者都阅读并批准了最终的手稿。

相应的作者

对应到曹磊。

伦理认可和同意参与

提供了以下有关伦理批准(即批准机构和任何参考编号)的信息:中国科学院生态环境科学研究动物伦理委员会完全批准了本研究。蒙古自然、环境和旅游部批准在蒙古部署鸟类捕获和发射机(许可号:06/2862)。在中国齐兴河和呼伦湖部署发射机已获得齐兴河国家级自然保护区主管部门和呼伦湖国家级自然保护区管理局的批准。

发表同意书

不适用。

相互竞争的利益

作者宣称他们之间没有利益冲突。

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